الخنوثة المتتابعة

يحدث التبكير الذكري في نطاق واسع من شعب الحيوانات. ^{[ 14 ] في الواقع ،} يحدث التبكير الذكري في الخنوثة في العديد من الأسماك، ^{[ 15 ]} والرخويات ، ^{[ 12 ]} والقشريات ، [ ^{16 ]} ولكنه غائب تمامًا في الفقاريات البرية. ^{[ 11 ]}

من الأمثلة الشائعة على الأنواع التي تُظهر سلوكًا جنسيًا غير متماثل، أسماك المهرج ، التي تتميز ببنية اجتماعية شديدة التنظيم. ففي نوع Amphiprion percula ، يتراوح عدد الأفراد غير القادرين على التكاثر بين صفر وأربعة أفراد، بينما يعيش الزوج المتكاثر في شقائق النعمان البحرية . وتعتمد الهيمنة على الحجم، حيث تكون الأنثى هي الأكبر حجمًا، يليها الذكر القادر على التكاثر. أما بقية المجموعة فتتكون من ذكور أصغر حجمًا تدريجيًا، لا تتكاثر ولا تمتلك غددًا تناسلية وظيفية. ^{[ 17 ]} وفي حال نفوق الأنثى، في كثير من الحالات، يكتسب الذكر القادر على التكاثر وزنًا ويصبح هو الأنثى في تلك المجموعة. ثم يصل أكبر ذكر غير قادر على التكاثر إلى مرحلة النضج الجنسي ويصبح هو الذكر القادر على التكاثر في المجموعة. ^{[ 18 ]}

يمر ثعبان البحر الشريطي أيضًا بدورة حياة متغيرة الذكورة. ^{[ 15 ]} تشمل الأسماك الأخرى متغيرة الذكورة أنواعًا من الأسماك العظمية في عائلات Pomacentridae و Sparidae و Gobiidae ، ^{[ 19 ]} وفي رتب Clupeiformes و Siluriformes و Stomiiformes . نظرًا لأن هذه المجموعات متباعدة الصلة ولديها العديد من الأقارب الوسيطة غير متغيرة الذكورة، فإن هذا يشير بقوة إلى أن متغير الذكورة قد تطور عدة مرات. ^{[ 20 ]}

تدعم العلاقات التطورية هذا الافتراض لأن الحالات السلفية تختلف من عائلة لأخرى. فعلى سبيل المثال، كانت الحالة السلفية لعائلة Pomacentridae أحادية الجنس، مما يشير إلى أن التبكير الذكري قد تطور داخل هذه العائلة. ^{[ 19 ]} ولذلك، ولأن عائلات أخرى تضم أيضًا أنواعًا متبكيرة ذكريًا، فمن المرجح أن هذه الظاهرة قد تطورت عدة مرات.

ومن الأمثلة الأخرى على الحيوانات التي تظهر فيها الذكورة قبل البلوغ:

• رتبة بلاتيكتينيدا من قناديل المشط. على عكس معظم قناديل المشط ، التي هي خنثى متزامنة، فإن بلاتيكتينيدا هي في الأساس خنثى متقدمة، ولكن لوحظ التكاثر اللاجنسي أيضًا في بعض الأنواع. ^{[ 21 ]}
• الديدان المسطحة Hymanella retenuova . ^{[ 22 ]}
• يُوصف نوع Laevapex fuscus ، وهو من الرخويات البطنقدمية ، بأنه ذو وظيفة تأنيثية. تنضج الحيوانات المنوية في أواخر الشتاء وأوائل الربيع، وتنضج البويضات في أوائل الصيف، ولا يحدث التزاوج إلا في شهر يونيو. وهذا يدل على أن الذكور لا تستطيع التكاثر حتى ظهور الإناث، ولذلك يُعتبر هذا النوع ذا وظيفة تأنيثية. ^{[ 23 ] [ 24 ]}
• فراشة Speyeria mormonia ، أو فراشة مورمون، هي نوع من الفراشات يُظهر ظاهرة التبكير الذكري. في هذه الحالة، يشير التبكير الذكري الوظيفي إلى ظهور الذكور البالغة قبل الإناث البالغة بأسبوعين إلى ثلاثة أسابيع. ^{[ 25 ]}
• تُظهر أفراد جنس الروبيان Lysmata ظاهرة الخنوثة المتزامنة مع تغير الجنس، حيث تصبح خنثى حقيقية بدلاً من أن تكون إناثاً. ^{[ 16 ]} خلال "المرحلة الأنثوية"، تحتوي غددها التناسلية على أنسجة ذكرية وأنثوية، وتنتج كلا النوعين من الأمشاج. ^{[ 26 ]}

  

يُعدّ التبويض الأنثوي الشكل الأكثر شيوعًا للخنثوية في الأسماك في الطبيعة. ^{[ 30 ]} حوالي 75% من أنواع الأسماك الخنثوية المتتابعة المعروفة، والبالغ عددها 500 نوع، هي من النوع الذي يتبوّأ أنثويًا، وغالبًا ما يكون لديها أنظمة تزاوج متعددة الزوجات. ^{[ 31 ] [ 32 ]} في هذه الأنظمة، يستخدم الذكور الكبيرة دفاعًا عدوانيًا عن مناطقها للسيطرة على التزاوج مع الإناث. وهذا يُسبب للذكور الصغيرة عيبًا تناسليًا كبيرًا، مما يُعزز الانتقاء القوي للتبوّيض الأنثوي القائم على الحجم. ^{[ 33 ]} لذلك، إذا كان الفرد صغيرًا، فمن الأفضل له أن يكون أنثى لأنه سيظل قادرًا على التكاثر، على عكس الذكور الصغيرة.

تُعدّ أسماك الرأسيات من الكائنات النموذجية الشائعة لهذا النوع من الخنوثة المتتابعة . وهي إحدى أكبر فصائل أسماك الشعاب المرجانية، وتنتمي إلى فصيلة Labridae. تنتشر أسماك الرأسيات في جميع أنحاء العالم في مختلف البيئات البحرية، وتميل إلى دفن نفسها في الرمال ليلاً أو عند شعورها بالخطر. ^{[ 34 ]} في أسماك الرأسيات، يكون الأكبر حجماً في الزوج المتزاوج هو الذكر، بينما الأصغر هو الأنثى. في معظم الحالات، يكون للإناث والذكور غير البالغة لون موحد، بينما يمتلك الذكر المرحلة النهائية ثنائية اللون. ^{[ 35 ]} تحافظ الذكور الكبيرة على مناطقها وتسعى للتكاثر، بينما تعيش الذكور الصغيرة إلى متوسطة الحجم في المرحلة الأولية مع الإناث وتتكاثر جماعياً . [ ^{36 ] بعبارة} أخرى، يمكن لكل من الذكور في المرحلة الأولية والنهائية التكاثر، لكنهما يختلفان في طريقة التكاثر.

في سمكة رأس الخروف الكاليفورنية ( Semicossyphus pulcher )، وهي نوع من أسماك الرأس، عندما تتحول الأنثى إلى ذكر، تتلاشى المبايض وتظهر تجاويف تكوين الحيوانات المنوية في الغدد التناسلية. ^{[ 37 ]} يبقى التركيب العام للغدد التناسلية مبيضياً بعد التحول، ويتم نقل الحيوانات المنوية عبر سلسلة من القنوات على محيط الغدد التناسلية وقناة البيض . هنا، يعتمد تغيير الجنس على العمر. على سبيل المثال، تبقى سمكة رأس الخروف الكاليفورنية أنثى لمدة أربع إلى ست سنوات قبل أن تغير جنسها ^{[ 35 ]} لأن جميع أسماك رأس الخروف الكاليفورنية تولد إناثاً. ^{[ 38 ]}

تبدأ أسماك الرأس الأزرق حياتها كذكور أو إناث، لكن الإناث قادرة على تغيير جنسها والتصرف كذكور. تبدأ الإناث والذكور اليافعة بلون باهت في المرحلة الأولى قبل أن تتطور إلى لون زاهٍ في المرحلة الأخيرة، والذي يتميز بتغير في شدة اللون والخطوط والأشرطة. يحدث التلوين في المرحلة الأخيرة عندما يصبح الذكور كبارًا بما يكفي للدفاع عن مناطقهم. ^{[ 39 ]} يمتلك ذكور المرحلة الأولى خصيتين أكبر من ذكور المرحلة الأخيرة الأكبر حجمًا، مما يمكّن ذكور المرحلة الأولى من إنتاج كمية كبيرة من الحيوانات المنوية. تسمح هذه الاستراتيجية لهؤلاء الذكور بالتنافس مع الذكر الأكبر حجمًا الذي يسيطر على منطقته. ^{[ 40 ]}

يُعدّ Botryllus schlosseri ، وهو حيوان بحريّ من فصيلة الكيسيات يعيش في مستعمرات، خنثى متحولة جنسيًا. في المستعمرة، تُطلق البويضات قبل يومين تقريبًا من ذروة إطلاق الحيوانات المنوية. ^{[ 41 ]} على الرغم من أن هذه الاستراتيجية تتجنب الإخصاب الذاتي وتُفضّل الإخصاب الخلطي، إلا أن الإخصاب الذاتي يبقى ممكنًا. تتطور البويضات المخصبة ذاتيًا بتردد أعلى بكثير من التشوهات أثناء الانقسام مقارنةً بالبويضات المخصبة خلطيًا (23% مقابل 1.6%). ^{[ 41 ]} كما أن نسبة أقل بكثير من اليرقات الناتجة عن البويضات المخصبة ذاتيًا تتحول، ويكون نمو المستعمرات الناتجة عن تحولها أقل بكثير أيضًا. تشير هذه النتائج إلى أن الإخصاب الذاتي يُؤدي إلى انخفاض في اللياقة نتيجة التزاوج الداخلي، والذي يرتبط بنقص في النمو يُحتمل أن يكون ناتجًا عن ظهور طفرات متنحية ضارة. ^{[ 42 ]}

ومن الأمثلة الأخرى على الكائنات الحية ذات التحول الأنثوي:

• في عائلات الأسماك التالية : Serranidae (الهامور)، ^{[ 43 ] [ 44 ] [ 45 ]} Sparidae (البوري)، ^{[ 46 ]} Synbranchidae (ثعابين المستنقعات)، ^{[ 47 ]} Labridae (الرأسيات)، ^{[ 39 ]} Scaridae (أسماك الببغاء)، ^{[ 48 ]} Pomacanthidae (أسماك الملائكة)، ^{[ 49 ]} Gobiidae (الأسماك القوبية)، ^{[ 50 ]} Lethrinidae (الأسماك الإمبراطورية)، ^{[ 51 ]} وربما غيرها. ^{[ 52 ]}
• قمل البحر المتساوي Gnorimosphaeroma oregonense الذي يعيش في منطقة المد والجزر. ^{[ 53 ]}
• يحدث التحول الأنثوي أحيانًا في الضفدع Rana temporaria ، حيث تتحول الإناث الأكبر سنًا أحيانًا إلى ذكور. ^{[ 23 ]}

ينص نموذج ميزة الحجم على أن الأفراد من جنس معين يتكاثرون بفعالية أكبر إذا كانوا بحجم أو عمر معين. ولخلق انتقاء للخنثوية المتتابعة، يجب أن يتمتع الأفراد الصغار بقدرة تناسلية أعلى كجنس، بينما يجب أن يتمتع الأفراد الأكبر حجمًا بقدرة تناسلية أعلى كجنس آخر. على سبيل المثال، البويضات أكبر من الحيوانات المنوية، وبالتالي فإن الأفراد الأكبر حجمًا قادرون على إنتاج عدد أكبر من البويضات، لذا يمكن للأفراد تعظيم إمكاناتهم التناسلية من خلال بدء حياتهم كذكور ثم التحول إلى إناث عند بلوغ حجم معين. ^{[ 54 ]}

في معظم الكائنات ذات الدم البارد ، يرتبط حجم الجسم وخصوبة الإناث ارتباطًا إيجابيًا. ^{[ 4 ]} وهذا يدعم نموذج ميزة الحجم. أجرى كازانسي أوغلو وألونزو (2010) أول تحليل مقارن لتغير الجنس في فصيلة Labridae . يدعم تحليلهما نموذج ميزة الحجم، ويشير إلى أن الخنوثة المتتابعة مرتبطة بميزة الحجم. وقد وجدا أن ثنائية الجنس أقل احتمالًا للحدوث عندما تكون ميزة الحجم أقوى من المزايا الأخرى. ^{[ 55 ]} يقترح وارنر أن الانتقاء لصالح تقدم الذكورة قد يحدث في التجمعات السكانية التي تزداد فيها خصوبة الإناث مع التقدم في العمر، وتتزاوج فيها الأفراد عشوائيًا. وقد يحدث الانتقاء لصالح تقدم الإناث في العمر عندما توجد سمات في التجمع السكاني تُقلل من خصوبة الذكور في الأعمار المبكرة (كالنزعة الإقليمية، أو اختيار الشريك، أو قلة الخبرة)، وعندما تنخفض خصوبة الإناث مع التقدم في العمر، ويبدو أن هذا الأخير نادر الحدوث في البيئة الطبيعية. ^{[ 4 ]} من الأمثلة على السلوك الإقليمي الذي يُفضّل الخنوثة المبكرة، الحاجة إلى حماية الموطن، حيث يُعدّ كبر حجم الذكر ميزةً لهذا الغرض. أما فيما يخص التزاوج، فإنّ الذكر الكبير لديه فرصة أكبر للتزاوج، بينما لا يؤثر ذلك على لياقة الأنثى للتزاوج. ^{[ 55 ]} لذا، يُشير إلى أن خصوبة الأنثى لها تأثير أكبر على الخنوثة المتتابعة من التركيب العمري للسكان. ^{[ 4 ]}

يتنبأ نموذج ميزة الحجم بأن تغيير الجنس لن يكون موجودًا إلا إذا كانت العلاقة بين الحجم/العمر والقدرة الإنجابية متطابقة لدى كلا الجنسين. وبناءً على هذا التنبؤ، قد يُفترض أن الخنوثة شائعة جدًا، لكن هذا ليس صحيحًا. فالخنوثة المتتابعة نادرة جدًا، ويعزو العلماء ذلك إلى تكلفة معينة تُقلل من لياقة الأفراد الذين يُغيرون جنسهم مقارنةً بمن لا يُغيرونه. ومن بين الفرضيات المطروحة لتفسير ندرة الخنثى: التكلفة الطاقية لتغيير الجنس، والعوائق الجينية و/أو الفيزيولوجية التي تحول دون تغيير الجنس، ومعدلات الوفيات الخاصة بكل جنس. ^{[ 4 ] [ 56 ] [ 57 ]}

في عام 2009، وجد كازانجيغلو وألونزو أن ثنائية الجنس لا تُفضَّل إلا عندما تكون تكلفة تغيير الجنس باهظة للغاية. وهذا يشير إلى أن تكلفة تغيير الجنس لا تُفسِّر ندرة الخنوثة المتتابعة وحدها. ^{[ 58 ]}

يُفسر نموذج ميزة الحجم أيضًا أنظمة التزاوج التي يكون فيها التبويض الأنثوي أو التبويض الذكري أكثر تكيفًا. ^{[ 54 ] [ 59 ]} في نظام التزاوج الحريمي، حيث يتحكم ذكر كبير واحد في الوصول إلى العديد من الإناث للتزاوج، يحقق هذا الذكر الكبير نجاحًا تكاثريًا أكبر من الأنثى الصغيرة لأنه يستطيع تخصيب دفعات عديدة من البيض. لذا، في هذا النوع من أنظمة التزاوج الحريمي (مثل العديد من أسماك الرأس المفلطح)، يُعد التبويض الأنثوي الاستراتيجية الأكثر تكيفًا ("التكاثر كأنثى في الصغر، ثم التحول إلى ذكر عند الكبر والقدرة على التحكم في مجموعة من الإناث"). في نظام التزاوج الزوجي (يتزاوج ذكر واحد مع أنثى واحدة، كما هو الحال في أسماك المهرج أو ثعابين الموراي)، لا يستطيع الذكر تخصيب سوى دفعة واحدة من البيض، بينما تحتاج الأنثى إلى ذكر صغير فقط لتخصيب دفعتها. لذلك، كلما زاد حجمها، زاد عدد البيض الذي تستطيع إنتاجه وتخصيبه. لذلك، في هذا النوع من نظام التزاوج المزدوج، يعتبر التبكير الذكري هو الاستراتيجية الأكثر تكيفًا ("التكاثر كذكر عندما تكون صغيرًا، ثم التحول إلى أنثى عندما تكبر").

يمكن أن يحمي التزاوج الخنثوي المتتابع من التزاوج الداخلي في مجموعات الكائنات الحية ذات الحركة المنخفضة و/أو المنتشرة بشكل متفرق، مما يزيد من خطر التقاء الأشقاء بعد بلوغهم النضج الجنسي، وبالتالي التزاوج. إذا كان الأشقاء جميعًا في نفس العمر أو أعمار متقاربة، وإذا بدأوا حياتهم بجنس واحد ثم تحولوا إلى الجنس الآخر في نفس العمر تقريبًا، فمن المرجح جدًا أن يكونوا من نفس الجنس في أي وقت. وهذا من شأنه أن يقلل بشكل كبير من احتمالية التزاوج الداخلي. من المعروف أن كلًا من التبكير الذكري والتبكير الأنثوي يساعدان في منع التزاوج الداخلي في النباتات، ^{[ 2 ]} وقد تم تحديد العديد من الأمثلة على التزاوج الخنثوي المتتابع الذي يُعزى إلى منع التزاوج الداخلي في مجموعة واسعة من الحيوانات. ^{[ 54 ]}

Historically, dichogamy has been regarded as a mechanism for reducing inbreeding.^[8] However, a survey of the angiosperms found that self-incompatible (SI) plants, which are incapable of inbreeding, were as likely to be dichogamous as were self-compatible (SC) plants.^[71] This finding led to a reinterpretation of dichogamy as a more general mechanism for reducing the impact of pollen-pistil interference on pollen import and export.^[9][72] Unlike the inbreeding avoidance hypothesis, which focused on female function, this interference-avoidance hypothesis considers both reproductive functions.

في العديد من أنواع النباتات الخنثى ، يجعل التقارب الفيزيائي بين المتوك والميسم التداخل أمرًا لا مفر منه، سواء داخل الزهرة الواحدة أو بين الأزهار في النورة . يؤدي التداخل داخل الزهرة، الذي يحدث عندما يعيق الميسم إزالة حبوب اللقاح أو تمنع المتوك ترسبها، إلى التلقيح الذاتي التلقائي أو المُيسَّر. ^{[ 73 ] [ 9 ]} ينتج التداخل بين الأزهار عن آليات مماثلة، إلا أن التراكيب المتداخلة تقع على أزهار مختلفة ضمن النورة نفسها، ويتطلب ذلك نشاط الملقِّحات . ينتج عن ذلك التلقيح الجيتوني ، أي انتقال حبوب اللقاح بين أزهار النبات نفسه. ^{[ 74 ] [ 73 ]} وعلى عكس التداخل داخل الزهرة، ينطوي التلقيح الجيتوني بالضرورة على العمليات نفسها التي ينطوي عليها التلقيح الخلطي: جذب الملقِّحات، وتوفير المكافأة، وإزالة حبوب اللقاح. لذا، لا يقتصر تأثير التداخل بين الأزهار على تكلفة التلقيح الذاتي ( انخفاض الحيوية الناتج عن التزاوج الداخلي ^{[ 75 ] [ 76 ]} )، بل يقلل أيضًا من كمية حبوب اللقاح المتاحة للتصدير (ما يُعرف بـ "خصم حبوب اللقاح" ^{[ 77 ]} ). ولأن خصم حبوب اللقاح يُقلل من نجاح التلقيح الخارجي، فقد يكون تجنب التداخل قوة تطورية مهمة في بيولوجيا الأزهار. ^{[ 77 ] [ 78 ] [ 72 ] [ 79 ]} قد يُقلل التباين الزمني في نضج الأعضاء من التداخل بين الأزهار عن طريق تقليل أو إزالة التداخل الزمني بين الميسم والمتك داخل النورة. تجذب النورات الكبيرة المزيد من الملقحات، مما قد يُعزز النجاح التكاثري عن طريق زيادة استيراد وتصدير حبوب اللقاح. ^{[ 80 ] [ 81 ] [ 82 ] [ 75 ] [ 83 ] [ 84 ]} ومع ذلك، فإن النورات الكبيرة تزيد أيضًا من فرص كل من التلقيح الذاتي للزهرة وتناقص حبوب اللقاح، بحيث تزداد فرصة التداخل بين الأزهار مع ازدياد حجم النورة. ^{[ 78 ]} ونتيجة لذلك، قد يمثل تطور حجم عرض الزهرة حلاً وسطًا بين زيادة زيارات الملقحات وتقليل التلقيح الذاتي للزهرة وتناقص حبوب اللقاح (باريت وآخرون، 1994). ^{[ 85 ] [ 86 ][ 87 ]}

قد يكون التبكير الذكري ذا أهمية خاصة في هذا التوازن، لأنه غالبًا ما ينتج عنه بنية نورة زهرية تتوضع فيها الأزهار الأنثوية أسفل الأزهار الذكرية. ^{[ 88 ]} ونظرًا لميل العديد من الحشرات الملقحة إلى البحث عن الغذاء صعودًا عبر النورات الزهرية، ^{[ 89 ]} فقد يُحسّن التبكير الذكري من تصدير حبوب اللقاح عن طريق تقليل التداخل بين الأزهار. ^{[ 90 ] [ 8 ]} علاوة على ذلك، من المتوقع أن يزداد هذا التصدير المُحسّن لحبوب اللقاح مع ازدياد حجم النورة الزهرية، لأن التداخل بين الأزهار يزداد مع ازدياد حجمها. قد تفصل هذه التأثيرات للتبكير الذكري على التداخل بين الأزهار فوائد النورات الزهرية الكبيرة عن عواقب التلقيح الذاتي (geitonogamy) وتخفيض قيمة حبوب اللقاح. من شأن هذا الفصل أن يوفر ميزة تكاثرية كبيرة من خلال زيادة زيارات الملقحات ونجاح التلقيح.

أثبتت التجارب أن تباين نضج الأعضاء التناسلية يقلل من معدلات التلقيح الذاتي ويعزز نجاح التلقيح الخلطي من خلال تقليل التلقيح الذاتي بين الأعضاء التناسلية وتقليل تأثير حبوب اللقاح، على التوالي. ^{[ 90 ]} ويُظهر تأثير حجم النورة على هذه الميزة في التلقيح توزيعًا ثنائي النمط، حيث يزداد نجاح التلقيح مع كل من أحجام النورات الصغيرة والكبيرة. ^{[ 91 ]}

تلعب مدة تقبل الميسم دورًا رئيسيًا في تنظيم عزل المراحل الذكرية والأنثوية في النباتات ثنائية النضج الجنسي، ويمكن أن يتأثر تقبل الميسم بكل من درجة الحرارة والرطوبة. ^{[ 92 ]} في زهرة الأوركيد الملقحة بالعثة، Satyrium longicauda ، يميل التبكير الذكري إلى تعزيز نجاح التزاوج الذكري. ^{[ 93 ]}