اضطراب انهيار المستعمرات

نحل العسل عند مدخل الخلية: نحلة على وشك الهبوط وأخرى ترفرف بريشها

اضطراب انهيار مستعمرات النحل ( CCD ) ظاهرة غير طبيعية تحدث عندما تختفي غالبية النحلات العاملات في خلية نحل العسل ، تاركةً وراءها ملكة ، وكمية وفيرة من الغذاء، وعددًا قليلًا من النحلات الحاضنات لرعاية النحلات غير الناضجة المتبقية. [ 1 ] على الرغم من أن حالات الاختفاء هذه حدثت بشكل متقطع عبر تاريخ تربية النحل ، وعُرفت بأسماء مختلفة (بما في ذلك مرض الاختفاء ، وتراجع الربيع ، ومرض مايو ، وانهيار الخريف ، ومرض تراجع الخريف[ 2 ] فقد أُعيد تسمية المتلازمة إلى اضطراب انهيار مستعمرات النحل في أوائل عام 2007 [ 3 ] بالتزامن مع ارتفاع حاد في التقارير عن اختفاء مستعمرات نحل العسل الغربي ( Apis mellifera ) في أمريكا الشمالية. [ 4 ] لاحظ النحالون في معظم الدول الأوروبية ظاهرة مماثلة منذ عام 1998، وخاصة في جنوب وغرب أوروبا؛ [ 5 ] [ 6 ] وتلقت جمعية أيرلندا الشمالية تقارير عن انخفاض يزيد عن 50%. [ 7 ] اتسع نطاق هذه الظاهرة لتشمل بعض الدول الآسيوية والأفريقية أيضاً. [ 8 ] [ 9 ] مع ذلك، فقد حسبت منظمة الأغذية والزراعة التابعة للأمم المتحدة (الفاو) أن عدد خلايا نحل العسل في العالم قد ازداد بنسبة 47% خلال الفترة من 1990 إلى 2021، ليصل إلى 102 مليون خلية. [ 10 ]

قد يتسبب اضطراب انهيار مستعمرات النحل في خسائر اقتصادية فادحة، إذ تعتمد العديد من المحاصيل الزراعية حول العالم على تلقيح نحل العسل الغربي. ووفقًا لمنظمة الأغذية والزراعة (الفاو)، قُدّرت القيمة الإجمالية للمحاصيل العالمية التي يُلقّحها نحل العسل بنحو 200  مليار دولار أمريكي في عام 2005. [ 11 ] وفي الولايات المتحدة، أدى نقص النحل إلى زيادة تكلفة استئجاره من قِبل المزارعين لخدمات التلقيح بنسبة تصل إلى 20%. [ 12 ] إلا أن انخفاض أعداد النحل يسبق اضطراب انهيار مستعمرات النحل بعقود عديدة، إذ يشهد قطاع خلايا النحل المُدارة في الولايات المتحدة انكماشًا مطردًا منذ عام 1961. [ 13 ]

في المقابل، شهدت أعداد النحل المُدار في جميع أنحاء العالم نموًا مطردًا منذ عام 1975 لتلبية احتياجات إنتاج العسل، حيث تُعزى معظم هذه الزيادة إلى الصين. [ 14 ] وسُجّل أدنى معدل نمو في إنتاج العسل العالمي بين عامي 1991 و1999، نتيجةً للانهيار الاقتصادي الذي أعقب تفكك الشيوعية في دول الاتحاد السوفيتي السابق . [ 13 ] (حتى عام 2020)وقد ازداد الإنتاج بنسبة 50% إضافية مقارنةً بعام 2000، أي ضعف معدل النمو في العقود السابقة، على الرغم من ظاهرة انهيار مستعمرات النحل. [ 15 ] ويُقدّر الخبراء أن عدد نحل العسل الموجود حاليًا في العالم يفوق أي وقت مضى في تاريخ البشرية. [ 16 ]

طُرحت عدة أسباب محتملة لانهيار مستعمرات النحل، لكن لم يحظَ أيٌّ منها بقبول واسع النطاق في الأوساط العلمية. تشمل الأسباب المقترحة المبيدات الحشرية ، [ 17 ] والعدوى بمختلف مسببات الأمراض (خاصةً تلك التي تنقلها عث الفاروا وعث الأكارابيس ) ، وسوء التغذية ، والعوامل الوراثية ، ونقص المناعة ، وفقدان الموائل ، أو تغيير ممارسات تربية النحل ؛ كما ذُكرت أيضًا توليفات من هذه العوامل. [ 18 ] [ 19 ] وقد دارت تكهنات كثيرة حول مساهمة عائلة مبيدات النيونيكوتينويد في انهيار مستعمرات النحل، لكن العديد من المناحل المنهارة لا تُظهر أي أثر لهذه المواد الكيميائية. [ 19 ]

تاريخ

اضطراب انهيار المستعمرات هو متلازمة تتميز بمجموعة محددة من الأعراض، وقد أُطلق عليها سابقًا أسماء عديدة (منها "مرض الاختفاء"، و"التضاؤل ​​الربيعي"، و"مرض مايو"، و"انهيار الخريف"، و"مرض التضاؤل ​​الخريفي"). [ 2 ] لم يُحدد سبب هذه الانهيارات التاريخية، ولكن وُصف اضطراب انهيار المستعمرات بأنه " موت بألف جرح، وأكثرها وضوحًا هو طفيل الفاروا ". [ 20 ] بعد أن تبيّن أن المتلازمة لا تبدو مرتبطة بموسم معين، وأنها قد لا تُصنّف "مرضًا" بالمعنى المتعارف عليه - إذ قد لا يكون هناك عامل مُسبّب أو آلية مرضية محددة - أُعيد تسمية المتلازمة في عام 2007. [ 3 ]

تم توثيق حالات محدودة تشبه انهيار مستعمرات النحل في وقت مبكر من عام 1869. [ 21 ] [ 22 ] وقد أطلق على انهيار المستعمرات اسم "مرض مايو" في كولورادو في عامي 1891 و1896. [ 23 ]

انتشر وباء موثق جيدًا لخسائر خلايا النحل من جزيرة وايت إلى بقية أنحاء المملكة المتحدة في عام 1906. وعُزيت هذه الخسائر لاحقًا إلى مجموعة من العوامل، بما في ذلك سوء الأحوال الجوية، وتربية النحل المكثفة التي أدت إلى عدم كفاية العلف، وعث القصبة الهوائية ، وعدوى جديدة هي فيروس شلل النحل المزمن، [ 24 ] ولكن خلال فترة تفشي المرض، كان سبب هذه المشكلة الزراعية في تربية النحل مجهولًا. [ 25 ]

تشير التقارير إلى سلوك مماثل في خلايا النحل في الولايات المتحدة عامي 1918 [ 26 ] و1919 [ 27 ] . وقد أطلق عليه البعض اسم "المرض الغامض" [ 28 ] ، ثم أصبح يُعرف على نطاق أوسع باسم "مرض الاختفاء" [ 29 ] . وفي عام 1965، [ 30 ] أفاد أورتل أن خلايا النحل المصابة بمرض الاختفاء في لويزيانا كانت تحتوي على كميات وفيرة من العسل في الأقراص، على الرغم من قلة النحل أو انعدامه، مما يدحض التقارير التي عزت حالات الاختفاء إلى نقص الغذاء.

في الولايات المتحدة، انخفض عدد خلايا النحل التي يديرها النحالون منذ ستينيات القرن الماضي، لأسبابٍ عديدة منها التوسع العمراني، واستخدام المبيدات الحشرية ، وانتشار عث القصبة الهوائية وعث الفاروا ، وتقاعد النحالين التجاريين وتوقفهم عن العمل. [ 13 ] ومع ذلك، في أواخر عام 2006 وأوائل عام 2007، زُعم أن معدل النفوق قد بلغ مستوياتٍ غير مسبوقة، [ 20 ] وبدأ الناس يستخدمون مصطلح " اضطراب انهيار المستعمرة" لوصف موجة الاختفاء المفاجئة (أو أحيانًا " انهيار الخلية التلقائي" أو " متلازمة ماري سيليست" في المملكة المتحدة). [ 31 ]

ظلت الخسائر مستقرة منذ تسعينيات القرن الماضي عند نسبة تتراوح بين 17 و20% سنويًا، ويعزى ذلك إلى عوامل متعددة، مثل العث والأمراض والضغوط الإدارية. [ 32 ] في شتاء 2004-2005، حدث انهيار مفاجئ نُسب إلى عث الفاروا (ما يُعرف بـ"عث مصاص الدماء")، على الرغم من أن هذا لم يُؤكد في نهاية المطاف. أُبلغ عن أول حالة مصنفة على أنها انهيار مستعمرات النحل في منتصف نوفمبر 2006 من قِبل مربي نحل من ولاية بنسلفانيا كان يقضي الشتاء في فلوريدا. [ 3 ] بحلول فبراير 2007، أبلغ مربو النحل التجاريون المهاجرون الذين يقضون الشتاء في كاليفورنيا وفلوريدا وأوكلاهوما وتكساس عن خسائر فادحة مرتبطة بانهيار مستعمرات النحل. [ 32 ] تفاوتت تقاريرهم عن الخسائر بشكل كبير، حيث تراوحت بين 30% و90% من خلايا النحل الخاصة بهم. في بعض الحالات، أبلغ النحالون عن خسائر فادحة في جميع خلايا النحل تقريبًا، حيث أصبحت الخلايا المتبقية ضعيفة لدرجة أنها قد لا تتمكن من التلقيح أو إنتاج العسل. [ 17 ] وفي أواخر فبراير 2007، أبلغ بعض النحالين الكبار غير المهاجرين في منطقتي وسط المحيط الأطلسي وشمال غرب المحيط الهادئ عن خسائر كبيرة تجاوزت 50%. [ 32 ] كما تم الإبلاغ عن خسائر في خلايا النحل في خمس مقاطعات كندية، والعديد من الدول الأوروبية، ودول في أمريكا الجنوبية والوسطى وآسيا. وفي عام 2010، أفادت وزارة الزراعة الأمريكية أن بيانات الخسائر الإجمالية في نحل العسل لعام 2010 تشير إلى خسارة تُقدر بنحو 34%، وهي نسبة مماثلة إحصائيًا للخسائر المُبلغ عنها في أعوام 2007 و2008 و2009. [ 17 ] وقد شهدت الولايات المتحدة خسائر أقل في خلايا النحل خلال شتاء 2013-2014 مقارنةً بالسنوات الأخيرة. بلغت الخسائر الإجمالية في خلايا نحل العسل المُدارة من جميع الأسباب 23.2% على مستوى البلاد، وهو تحسن ملحوظ مقارنة بالخسارة البالغة 30.5% التي تم الإبلاغ عنها في شتاء 2012-2013 ومتوسط ​​الخسارة على مدى ثماني سنوات والبالغ 29.6%. [ 33 ]

بعد انخفاض أعداد النحل بنسبة 23% في شتاء عام 2013، شكّلت وكالة حماية البيئة ووزارة الزراعة فريق عمل لمعالجة هذه المشكلة. [ 34 ] ومنذ عام 2014، قدّم الكونغرس دعمًا كبيرًا لقطاع الملقحات من خلال قانون المزارع لعام 2014. [ 35 ] وقد سمح هذا القانون بتقديم دعم يصل إلى 20 مليون دولار سنويًا لحماية نحل العسل والماشية والأسماك المستزرعة التي تتكبد خسائر بسبب الأمراض أو الظروف الجوية القاسية أو غيرها من الظروف غير المواتية. [ 36 ] وفي عام 2017، خصّص الكونغرس تمويلًا إضافيًا لحماية النحل من رشّ المبيدات الزراعية واستخدام الغبار أثناء تعاقده على تقديم خدمات التلقيح. [ 37 ] ورفع قانون تحسين الزراعة لعام 2018 ، المعروف أيضًا باسم قانون المزارع لعام 2018، الحد الأقصى للدعم المالي السنوي للحالات الطارئة من 20 مليون دولار إلى 34 مليون دولار. [ 35 ]

أظهرت دراسة استقصائية أجرتها جامعة ميريلاند وجامعة أوبورن ونُشرت عام 2023 أن عدد خلايا نحل العسل في الولايات المتحدة "ظل مستقرًا نسبيًا"، على الرغم من فقدان 48% من الخلايا في العام المنتهي في 1 أبريل 2023، بمعدل وفيات سنوي متوسط ​​على مدى 12 عامًا بلغ 39.6%. وكانت نسبة الخسارة في العام السابق (2021-2022) 39%، بينما بلغت 50.8% في عام 2020-2021. وأفاد النحالون للعلماء القائمين على الدراسة أن خسارة 21% خلال فصل الشتاء مقبولة، وقال أكثر من ثلاثة أخماس النحالين الذين شملهم الاستطلاع إن خسائرهم كانت أعلى مما كانت عليه في عام 2022-2023. [ 20 ]

في عام 2024، سجل تعداد الولايات المتحدة للزراعة رقماً قياسياً في عدد خلايا نحل العسل التجارية (معظمها في تكساس)، مما جعلها أسرع قطاعات الثروة الحيوانية نمواً في البلاد. [ 38 ]

العلامات والأعراض

خلية نحل في ولاية فرجينيا الغربية

لا يُعدّ انهيار مستعمرات النحل (CCD) مرادفًا لتدهور المستعمرة، الذي قد ينتج عن مشاكل مختلفة كصحة الملكة، أو الإصابة بقراد الفاروا، أو سوء التغذية، أو أمراض متنوعة. [ 39 ] في المستعمرات المنهارة، يُشتبه في حدوث انهيار مستعمرات النحل عند ملاحظة قلة عدد النحل البالغ الموجود فعليًا في الخلية. على عكس الأسباب الحادة الأخرى للنفوق، كالتسمم بالمبيدات، يُعثر على عدد قليل جدًا من النحل الميت، إن وُجد، داخل الخلية أو بالقرب منها، كما لو أن الخلية قد هُجرت ببساطة. [ 40 ] تتميز المستعمرة المنهارة بسبب انهيار مستعمرات النحل عمومًا بتزامن جميع هذه الحالات: [ 41 ] [ 42 ]

تشمل الأعراض الأولية التي قد تظهر قبل الانهيار النهائي للمستعمرة ما يلي:

  • عدم القدرة على الحفاظ على الحضنة الحالية بسبب نقص القوى العاملة
  • تضم الخلية في الغالب نحلًا بالغًا صغيرًا
  • يتردد النحل في استهلاك الغذاء المقدم، مثل شراب السكر ومكملات البروتين .

التنبؤات الجينية والفيزيولوجية المرضية

قبل ظهور أي أعراض لاضطراب انهيار المستعمرات، قد تُستخدم سمات فيزيولوجية مرضية متنوعة كمؤشرات حيوية لصحة المستعمرة، بالإضافة إلى قدرتها على التنبؤ بحالة انهيار المستعمرات. تميل النحلات في المستعمرات المنهارة إلى امتلاك براز لين، ومستقيم نصف ممتلئ ، وحصى معوية في المستقيم، وتلألؤ في أنابيب مالبيجي . يشير المستقيم المعيب إلى اضطراب غذائي أو اختلال في توازن الماء، بينما تشير الحصى المعوية في المستقيم إلى خلل في وظائف الإخراج، مما قد يؤدي إلى الإمساك وضعف تنظيم الضغط الأسموزي لدى النحلات المنهارة. تظهر هذه السمات بدرجات متفاوتة عبر أربع فئات عمرية من النحل (النحل حديث الفقس، والنحل الحاضن، والنحل غير الباحث عن حبوب اللقاح، والنحل الباحث عن حبوب اللقاح)، وقد تأكد عدم ارتباطها بالعمر. [ 47 ]

بالإضافة إلى ذلك، توجد مؤشرات جينية في أمعاء نحل العسل تُشير إلى قابليته للإصابة بمرض انهيار مستعمرات النحل (CCD). وقد تم تحديد 65 نسخة مختلفة من الحمض النووي الريبوزي (RNA) كعلامات محتملة لحالة CCD. وقد لوحظ ارتفاع أو انخفاض في التعبير الجيني لهذه النسخ، اعتمادًا على الجينات، عند مقارنتها بالنحل السليم. كما تم الكشف عن وفرة شظايا الحمض النووي الريبوزي الريبوسومي (rRNA) غير العادية التي تحتوي على ذيول غنية بالأدينين (poly(A)) في الطرف 3′، وذلك من خلال تحليل المصفوفات الدقيقة وتقنية تفاعل البوليميراز المتسلسل الكمي (qPCR) في أمعاء النحل المصاب بمرض CCD. [ 48 ] تشير هذه الأدلة إلى أن تسلسلات poly(A)-rRNA هذه تلعب دور وسائط التحلل للمساعدة في طي البروتين والنشاط الإنزيمي للحمض النووي الريبوزي الريبوسومي. [ 49 ] علاوة على ذلك، يُعد وجود فيروس تشوه الأجنحة وفيروس الشلل الحاد الإسرائيلي ، بالإضافة إلى التعبير عن poly(A)-rRNA، مؤشرات جينية لظهور مرض CCD. [ 48 ]

النطاق والتوزيع

الولايات المتحدة

خلايا نحل العسل في الولايات المتحدة 1982–2015

أفادت دائرة الإحصاءات الزراعية الوطنية (NASS) بوجود 2.44  مليون خلية نحل منتجة للعسل في الولايات المتحدة في فبراير 2008، بانخفاض عن 4.5  مليون خلية في عام 1980، و5.9  مليون خلية في عام 1947. مع ذلك، فإن هذه الأرقام لا تعكس العدد الإجمالي للخلايا المُدارة، إذ تستثني آلاف الخلايا المُدارة بموجب عقود التلقيح فقط، كما لا تشمل الخلايا التي يديرها النحالون الذين يمتلكون أقل من 5  خلايا. ويمكن تعويض هذا النقص في التمثيل من خلال ممارسة إحصاء بعض الخلايا أكثر من مرة؛ حيث تُحتسب الخلايا التي تُنقل إلى ولايات مختلفة لإنتاج العسل ضمن إجمالي كل ولاية، ثم تُجمع في إجمالي عدد الخلايا. [ 50 ]

في عام 2007، أبلغت 24  ولاية أمريكية على الأقل [ 51 ] عن حالة واحدة على الأقل من انهيار مستعمرات النحل. [ 52 ] وفي استطلاع أُجري عام 2007 وشمل 384 نحّالًا من 13  ولاية، استوفى 23.8% منهم المعيار المحدد لانهيار مستعمرات النحل (أي أن 50% أو أكثر من خلايا النحل الميتة وُجدت خالية من النحل و/أو مع عدد قليل جدًا من النحل الميت في الخلية أو المنحل). [ 52 ] وفي الفترة 2006-2007، بلغت الخسائر الإجمالية في مزارع النحل المتضررة من انهيار مستعمرات النحل 45%، مقارنةً بالخسائر الإجمالية التي بلغت 25% في جميع خلايا النحل التي لم تتضرر من هذا الانهيار. [ 50 ] [ 52 ]

كشف مسح أُجري في الفترة 2007-2008 وشمل أكثر من 19% من خلايا النحل في الولايات المتحدة عن خسارة إجمالية بلغت 35.8%. وقد خسرت المزارع التي تُلقّح اللوز ، في المتوسط، نفس عدد الخلايا التي خسرتها المزارع التي لا تُلقّح اللوز. أما المزارع التي أبلغت عن نفوق بعض خلاياها على الأقل مع انعدام النحل تمامًا، فقد بلغت نسبة خسائرها الإجمالية 40.8%، مقارنةً بنسبة 17.1% التي أبلغ عنها النحالون الذين لم تظهر عليهم هذه الأعراض. ​​وكانت المزارع الكبيرة أكثر عرضةً لهذه الأعراض، مما يُشير إلى أن حالة مُعدية قد تكون عاملًا مُسببًا. وقد نفقت حوالي 60% من جميع الخلايا التي أُبلغ عن نفوقها في هذا المسح دون وجود نحل ميت في الخلية، مما يُحتمل أن يكون قد عانت من انهيار مستعمرات النحل. [ 50 ]

بين عامي 2007 و2013، بعد اكتشاف ظاهرة انهيار مستعمرات النحل في الولايات المتحدة، تضاعفت الخسائر السنوية في خلايا النحل خلال فصل الشتاء من 15% قبل ظهور هذه الظاهرة إلى 30%. وانخفضت هذه النسبة إلى 24% بين عامي 2014 و2017، ولم تعد أعراض انهيار مستعمرات النحل مرتبطة بشكل شائع بخسائر الخلايا. [ 53 ] ورغم أن هذه الظاهرة قد زادت من خسائر الخلايا، إلا أن أعداد مستعمرات نحل العسل في الولايات المتحدة ظلت مستقرة أو ازدادت منذ اكتشافها. [ 54 ]

أفادت الجمعية الوطنية لإحصاءات النحل (NASS) أن إجمالي عدد خلايا النحل في الولايات المتحدة خلال عام 2017 تراوح بين 2.63 و2.99  مليون خلية في المزارع التي تضم أكثر من خمس مستعمرات، وبين 35 و43  ألف خلية في المزارع التي تضم أقل من خمس  مستعمرات. وفي العام نفسه،  فقدت المزارع التي تضم أكثر من خمس مستعمرات 77.8  ألف خلية (2.6-3.0%) بسبب أعراض انهيار مستعمرات النحل، بينما  فقدت المزارع التي تضم أقل من خمس مستعمرات 6  آلاف خلية (14-17%) بسبب أعراض انهيار مستعمرات النحل. [ 55 ]

وبحلول عام 2022، وصل عدد المستعمرات إلى أعلى مستوى له على الإطلاق عند 3.8 مليون، بزيادة قدرها 31٪ منذ عام 2007، وفقًا لهيئة الإحصاءات الزراعية الوطنية ، ويعزى ذلك إلى حد كبير إلى نمو المنتجين الصغار في تكساس. [ 56 ]

أوروبا

بحسب الهيئة الأوروبية لسلامة الأغذية (EFSA)، بلغ عدد خلايا النحل في المملكة المتحدة 274,000  خلية عام 2007، وفي إيطاليا 1,091,630 خلية، وفي فرنسا 1,283,810 خلية. وفي عام 2008، أفادت جمعية النحالين البريطانية بانخفاض أعداد النحل في المملكة المتحدة بنحو 30% بين عامي 2007 و2008، وكشفت دراسة أجرتها الهيئة الأوروبية لسلامة الأغذية أن معدل النفوق في إيطاليا تراوح بين 40 و50%. ومع ذلك، يشير مسؤولو الهيئة إلى أن هذه الأرقام ليست دقيقة تمامًا، لأنه قبل بدء نفوق النحل، لم يكن هناك توحيد في طريقة جمع الإحصاءات المتعلقة بأعداد النحل في مختلف البلدان. ​​في ذلك الوقت (2008)، عزت التقارير ارتفاع معدل النفوق إلى عث الفاروا، وموسمين من الصيف الأوروبي الرطب بشكل غير معتاد، وبعض المبيدات الحشرية. [ 57 ]

في عام ٢٠٠٩، صرّح تيم لوفيت، رئيس جمعية النحالين البريطانية، قائلاً: "تختلف الروايات اختلافاً كبيراً. فهناك تقارير تفيد بأن بعض النحالين فقدوا ما يقارب ثلث خلاياهم، بينما لم يفقد آخرون أي خلية". وقدّر جون تشابل، رئيس جمعية النحالين في لندن، الخسائر بين أعضائه البالغ عددهم ١٥٠  عضواً بما يتراوح بين الخمس والربع. وأضاف: "لا تزال هناك حالات اختفاء غامضة كثيرة؛ ولم نتوصل بعد إلى معرفة سببها". وواصلت وحدة النحل الوطنية الحكومية إنكار وجود ظاهرة انهيار مستعمرات النحل في بريطانيا؛ إذ تُعزي الخسائر الفادحة إلى عث الفاروا وفصول الصيف الممطرة التي تمنع النحل من البحث عن الطعام. [ ٥٨ ]

في عام ٢٠١٠، صرّح ديفيد أستون من جمعية النحالين البريطانية قائلاً: "ما زلنا لا نعتقد أن انهيار مستعمرات النحل (الذي أصبح تعريفه الآن أكثر دقة) هو سبب خسائر خلايا النحل في المملكة المتحدة، ومع ذلك، ما زلنا نشهد خسائر في خلايا النحل، يمكن تفسير معظمها إن لم يكن كلها". ويرى أن الدراسات الحديثة تشير إلى "مزيد من الأدلة التي تدعم الصورة المتطورة التي تُظهر وجود تفاعلات معقدة بين عدد من العوامل، بما في ذلك مسببات الأمراض، والعوامل البيئية، وممارسات تربية النحل، وغيرها من الضغوطات، والتي تتسبب في خسائر نحل العسل التي تُعرف باسم انهيار مستعمرات النحل في الولايات المتحدة". [ ٥٩ ]

أبلغ مربّو النحل في اسكتلندا أيضًا عن خسائر خلال الفترة من 2007 إلى 2009. [ 58 ] فقد أندرو سكارليت، وهو مربي نحل ومُعبّئ عسل من بيرثشاير، 80% من خلاياه البالغ عددها 1200  خلية خلال شتاء 2009-2010. وعزا هذه الخسائر إلى عدوى بكتيرية شديدة الانتشار بسرعة بسبب نقص مفتشي النحل، بالإضافة إلى سوء الأحوال الجوية المستمر الذي منع نحل العسل من تخزين كميات كافية من حبوب اللقاح والرحيق. [ 58 ]

في ألمانيا، حيث ظهرت بعض التقارير الأولى عن انهيار مستعمرات النحل في أوروبا، وحيث نفقت 40% من خلايا نحل العسل، وفقًا للجمعية الوطنية الألمانية لمربي النحل، [ 60 ] لم يكن هناك تأكيد علمي. في أوائل مايو 2007، أفادت وسائل الإعلام الألمانية بعدم وجود حالات مؤكدة لانهيار مستعمرات النحل في ألمانيا. [ 61 ] [ 58 ]

تناولت دراسة حالة نُشرت عام ٢٠١٢ حادثة فقدان مستعمرة نحل في سويسرا، رصدها المركز السويسري لأبحاث النحل في أكتوبر ٢٠٠٩، وحددتها كأول حالة لانهيار مستعمرات النحل خارج الولايات المتحدة. [ ٤٦ ] ورغم أن الحادثة تطابقت مع المعايير التي اقترحتها مسوحات سابقة لخلايا النحل في الولايات المتحدة، [ ٤٥ ] إلا أن تحليل الاختبارات المعملية للكشف عن مسببات الأمراض أظهر عدم وجود تمايز في مستويات مسببات الأمراض أو العدوى المشتركة بين خلايا النحل المصابة بانهيار مستعمرات النحل والخلايا غير المصابة. [ ٤٦ ] وتشير دراسة الحالة كذلك إلى أن المستعمرات لم تكن تحتوي على مستويات ضارة من طفيل الفاروا المدمر أو طفيليات النوزيما وقت الانهيار، لكنها أكدت أنه لا يمكن استبعاد دور مسببات الأمراض.

في نهاية مايو 2012، أفادت الحكومة السويسرية أن حوالي نصف أعداد النحل لم ينجُ من فصل الشتاء. ويُعتقد أن السبب الرئيسي لهذا التراجع هو طفيل الفاروا المدمر . [ 62 ]

آسيا

في الصين، أظهر مسحٌ استمر ثلاث سنوات من عام 2010 إلى عام 2013 (باستخدام استبيانات COLOSS) خسائر في خلايا النحل بلغت 10.1% في المتوسط. وقد تم تحديد تجديد الأقراص الشمعية ومشاكل الملكات كعوامل خطر مهمة. [ 63 ]

الأسباب المحتملة

لا تزال آليات انهيار مستعمرات النحل غير معروفة، ولكن يجري حاليًا دراسة العديد من الأسباب، مثل المبيدات الحشرية ، والعث ، والفطريات، وممارسات تربية النحل (مثل استخدام المضادات الحيوية أو نقل خلايا النحل لمسافات طويلة)، وسوء التغذية، وملكات النحل ذات الجودة الرديئة، والمجاعة، ومسببات الأمراض الأخرى ، ونقص المناعة . ويُجمع العلماء حاليًا على أنه لا يوجد عامل واحد يُسبب انهيار مستعمرات النحل، ولكن قد تؤدي بعض هذه العوامل مجتمعةً إلى حدوثه إما بشكل تراكمي أو تآزري. [ 50 ] [ 64 ] [ 65 ] [ 66 ] [ 67 ] [ 68 ] [ 69 ] [ 70 ] [ 71 ] [ 72 ]

في عام 2006، تأسس فريق عمل اضطراب انهيار مستعمرات النحل (CCDWG)، ومقره الرئيسي جامعة ولاية بنسلفانيا . أشار تقريرهم الأولي إلى بعض الأنماط، لكنه لم يتوصل إلى استنتاجات قاطعة. [ 3 ] أظهر استطلاع رأي أُجري بين مربي النحل في أوائل عام 2007 أن معظم هواة تربية النحل يعتقدون أن الجوع هو السبب الرئيسي لنفوق خلاياهم، بينما يعتقد مربو النحل التجاريون بالإجماع أن الآفات اللافقارية ( مثل عث الفاروا ، وعث القصبة الهوائية لنحل العسل، و/أو خنافس الخلية الصغيرة) هي السبب الرئيسي لنفوق الخلايا. [ 52 ] وبالمثل، تناولت مراجعة علمية نُشرت في يونيو 2007 العديد من النظريات والعوامل المساهمة المحتملة، لكنها تركت المسألة دون حل. [ 2 ]

في يوليو/تموز 2007، أصدرت وزارة الزراعة الأمريكية خطة عمل لمواجهة ظاهرة انهيار مستعمرات النحل ، والتي حددت استراتيجية لمعالجة هذه الظاهرة تتكون من أربعة عناصر رئيسية: [ 73 ] المسح وجمع البيانات؛ تحليل العينات؛ البحث القائم على الفرضيات؛ التخفيف والإجراءات الوقائية. نُشر التقرير السنوي الأول للجنة التوجيهية الأمريكية المعنية بظاهرة انهيار مستعمرات النحل في عام 2009. [ 74 ] وأشار التقرير إلى أن انهيار مستعمرات النحل قد يكون ناتجًا عن تفاعل العديد من العوامل مجتمعة. [ 75 ] في العام نفسه، نشر فريق العمل المعني بظاهرة انهيار مستعمرات النحل دراسة وصفية شاملة خلصت إلى ما يلي: "من بين 61 متغيرًا تم قياسها (بما في ذلك فسيولوجيا النحل البالغ، وأحمال مسببات الأمراض، ومستويات المبيدات)، لم يتم العثور على أي عامل منفرد بدرجة كافية من الاتساق للإشارة إلى عامل مسبب واحد. كان لدى النحل في مستعمرات النحل المتضررة من انهيار مستعمرات النحل أحمال مسببات أمراض أعلى، وكان مصابًا بعدوى مشتركة بمسببات أمراض أكثر من مجموعات المقارنة، مما يشير إما إلى تعرض أكبر لمسببات الأمراض أو انخفاض في دفاعات النحل المتضرر من انهيار مستعمرات النحل." [ 43 ]

صدر التقرير السنوي الثاني للجنة التوجيهية في نوفمبر 2010. وأفادت اللجنة بأنه على الرغم من تحديد العديد من الارتباطات - بما في ذلك المبيدات الحشرية والطفيليات ومسببات الأمراض - خلال البحث، "يتضح بشكل متزايد أنه لا يوجد عامل واحد مسؤول عن انهيار مستعمرات النحل". وأشارت نتائجهم إلى عدم وجود مستويات ضارة من طفيل النوزيما أو عث الفاروا الطفيلي وقت الانهيار. [ 17 ] ووجدوا ارتباطًا بين التأثيرات دون المميتة لبعض المبيدات الحشرية وانهيار مستعمرات النحل، بما في ذلك نوعان شائعان من مبيدات العث على وجه الخصوص، وهما الكومافوس والفلوفالينات، وهما مبيدان مسجلان للاستخدام من قبل النحالين لمكافحة عث الفاروا. كما حددت الدراسات تأثيرات دون المميتة للنيونيكوتينويدات ومبيدات الفطريات، وهي مبيدات قد تضعف جهاز المناعة لدى النحل وتجعله أكثر عرضة لفيروسات النحل. [ 17 ] [ 76 ] [ 77 ]

استعرضت دراسة نُشرت عام ٢٠١٥ مئة وسبعين دراسة حول اضطراب انهيار مستعمرات النحل والضغوطات التي يتعرض لها النحل، بما في ذلك مسببات الأمراض ، والمواد الكيميائية الزراعية ، وتراجع التنوع البيولوجي ، وتغير المناخ ، وغيرها. وخلصت الدراسة إلى أنه "يمكن تقديم حجة قوية مفادها أن التفاعل بين الطفيليات والمبيدات الحشرية والنظام الغذائي هو جوهر مشاكل صحة النحل الحالية". [ ٧٨ ] [ ٧٩ ] علاوة على ذلك:

من المرجح أن تواجه النحلات من جميع الأنواع عوامل ضغط متعددة خلال حياتها، ومن المرجح أن يقلل كل منها من قدرة النحل على التكيف مع العوامل الأخرى. قد لا تكون النحلة أو خلية النحل التي تبدو وكأنها قد نفقت بسبب مسبب مرضي قد ماتت لو لم تتعرض أيضًا لجرعة غير مميتة من مبيد حشري و/أو لم تتعرض لنقص في الغذاء (والذي قد يكون بدوره بسبب الجفاف أو الأمطار الغزيرة الناجمة عن تغير المناخ، أو المنافسة من كثافة عالية من خلايا نحل العسل الموضوعة في مكان قريب). لسوء الحظ، يُعد إجراء دراسات مُكررة جيدًا حول آثار عوامل الضغط المتعددة والمتفاعلة على خلايا النحل أمرًا بالغ الصعوبة. يتزايد عدد تركيبات عوامل الضغط بسرعة، ويصعب أو يستحيل التحكم في التعرض لعوامل الضغط مع النحل الذي يطير بحرية. ومع ذلك، يمكن تقديم حجة قوية مفادها أن التفاعل بين الطفيليات والمبيدات الحشرية والنظام الغذائي هو جوهر مشاكل صحة النحل الحالية. [ 78 ] [ 79 ]

مسببات الأمراض ونظريات نقص المناعة

لاحظ باحثون مبكرون أن مسار انتشار المرض يعمل بطريقة مشابهة للأمراض المعدية ؛ ومع ذلك، ساد اعتقاد بأن هذا الاضطراب قد ينطوي على آلية تثبيط مناعي ، [ 80 ] ربما تكون مرتبطة بـ"الإجهاد" الذي يؤدي إلى ضعف جهاز المناعة. وبالتحديد، وفقًا لبحث أُجري عام 2007 في جامعة ولاية بنسلفانيا: "يشير حجم العوامل المعدية المكتشفة في النحل البالغ إلى نوع من تثبيط المناعة". وقد أشار هؤلاء الباحثون في البداية إلى وجود صلة بين الإصابة بعث الفاروا المدمر ومرض انهيار مستعمرات النحل، موضحين أن مزيجًا من عث النحل وفيروس تشوه الأجنحة (الذي ينقله العث) والبكتيريا يعمل معًا على تثبيط المناعة، وقد يكون أحد أسباب مرض انهيار مستعمرات النحل. [ 3 ] [ 81 ] تُعدّ الطفيليات، مثل عث الفاروا (Varroa destructor )، وعث القصبة الهوائية لنحل العسل (Acarapis woodi) ، والأمراض الفطرية والبكتيرية والفيروسية، والطفيليات المتطفلة مثل خنافس خلايا النحل الصغيرة ( Aethina tumida )، جميعها مشاكل ظهرت خلال العشرين عامًا الماضية في الولايات المتحدة القارية، ويواجهها النحالون. [ 50 ]

عندما تحتضر خلية نحل، لأي سبب كان، وتوجد خلايا سليمة أخرى قريبة (كما هو شائع في مناحل النحل )، غالبًا ما تدخل هذه الخلايا السليمة إلى الخلية المحتضرة وتنهب مؤنها. إذا كانت مؤن الخلية المحتضرة ملوثة (بسموم طبيعية أو من صنع الإنسان)، فإن النمط الناتج (مرض الخلايا السليمة عند اقترابها من خلية محتضرة) قد يوحي للمراقب بوجود مرض معدٍ. مع ذلك، في حالات انهيار مستعمرات النحل النموذجية، لا تُنهب مؤن الخلايا المحتضرة، مما يشير إلى أن السموم لا تنتشر عن طريق النهب، وبالتالي لا تُحاكي المرض.

وقد ظهرت أدلة إضافية على أن مرض انهيار مستعمرات النحل مرض معدٍ من الملاحظات التالية: لا يمكن إعادة استخدام خلايا النحل التي نفقت بسبب هذا المرض مع خلايا سليمة إلا بعد معالجتها أولاً بالإشعاع المدمر للحمض النووي، [ 82 ] وأشار تقرير فريق العمل المعني بمرض انهيار مستعمرات النحل في عام 2010 إلى أن خلايا النحل التي تظهر عليها أعراض هذا المرض تميل إلى التواجد بالقرب من بعضها البعض داخل المناحل. [ 43 ]

طفيل الفاروا المدمر على نحلة العسل المضيفة

عث الفاروا

بحسب مقال نُشر عام 2007، لا تزال حشرة الفاروا المدمرة (Varroa destructor) أكثر الآفات فتكًا بنحل العسل في العالم، ويعود ذلك جزئيًا إلى الفيروسات التي تحملها، بما في ذلك فيروس تشوه الأجنحة وفيروس شلل النحل الحاد ، وكلاهما متورط في انهيار مستعمرات النحل. [ 81 ] [ 83 ] كما أن الإصابة بعث الفاروا تُضعف جهاز المناعة لدى النحل. درس الدكتور إرنستو غوزمان، الباحث في علم الحشرات بجامعة غويلف في كندا، 413 خلية نحل في أونتاريو خلال الفترة 2007-2008. ولوحظ أن وجود حشرة الفاروا داخل الخلايا قبل الشتاء يُضعف جهاز المناعة لدى النحل ويُدخل فيروسات تؤدي إلى موت الخلايا خلال فصل الشتاء. لم ينجُ حوالي 27% من الخلايا من الشتاء، وتم تحديد حشرة الفاروا كسبب في 85% من الحالات. [ 84 ] تؤثر عث الفاروا أيضًا على قدرة الملكة على التكاثر، مما يضر ببقاء الخلية. [ 43 ] ولذلك، اعتُبرت عث الفاروا سببًا محتملاً لانهيار مستعمرات النحل، مع العلم أن ليس كل المستعمرات النافقة تحتوي على هذه العث. [ 85 ]

عث الفاروا المدمر هو عث طفيلي يستوطن خلايا النحل ويتغذى على نحل العسل عن طريق امتصاص دمه . يتطفل عث الفاروا على جميع أنواع نحل العسل (العاملات، والنحلات الحاضنة، واليرقات) تبعًا لمرحلة دورة حياته. خلال المرحلة الانتقالية، يفضل عث الفاروا الالتصاق بالنحلات الحاضنة لأن ذلك يُحسّن من لياقته البدنية ويؤدي إلى المرحلة التكاثرية. ثم يتغذى العث على اليرقات خلال المرحلة التكاثرية، مما يؤدي إلى زيادة خصوبته (عدد الإناث المولودة). [ 86 ] نظرًا لقدرة عث الفاروا على التغذي على جميع أنواع نحل العسل، فإنه يُعدّ من أكبر التهديدات التي تواجه خلايا النحل، خاصةً خلال فصل الشتاء.

في عام 2020، أعلن فريق من العلماء أنهم في المراحل الأولى من الاختبار الميداني لبكتيريا تحتوي على بلازميدات معدلة وراثيًا بشكل خاص ، والتي تعمل على كبح العدوى بفيروس تشوه الأجنحة، كما أنها تقلل بشكل فعال من بقاء عث الفاروا . [ 87 ]

فيروس الشلل الحاد الإسرائيلي

في عام ٢٠٠٤، اكتُشف فيروس الشلل الحاد الإسرائيلي (IAPV) في إسرائيل ، واعتُبر في وقتٍ ما مُسبِّبًا لمرض انهيار مستعمرات النحل (CCD). سُمِّيَ الفيروس نسبةً إلى المكان الذي اكتُشف فيه لأول مرة، بينما لا يزال موطنه الأصلي مجهولًا. في سبتمبر ٢٠٠٧، نُشرت نتائج دراسة إحصائية واسعة النطاق لتسلسل الحمض النووي الريبوزي (RNA) في مستعمرات النحل المصابة وغير المصابة. جرى تسلسل الحمض النووي الريبوزي لجميع الكائنات الحية في المستعمرة ومقارنته بقواعد بيانات التسلسل للكشف عن وجود مسببات الأمراض. وُجِد أن جميع المستعمرات مُصابة بالعديد من مسببات الأمراض، ولكن فيروس الشلل الحاد الإسرائيلي وحده أظهر ارتباطًا وثيقًا بمرض انهيار مستعمرات النحل: إذ وُجِد الفيروس في ٢٥ من أصل ٣٠ مستعمرة مصابة بمرض انهيار مستعمرات النحل تم اختبارها، وفي مستعمرة واحدة فقط من أصل ٢١ مستعمرة غير مصابة تم اختبارها. [ ٨٢ ] [ ٨٨ ]

أظهرت الأبحاث التي أُجريت عام ٢٠٠٩ أن مؤشر ضعف إنتاج البروتين شائع بين جميع النحل المصاب بمرض انهيار مستعمرات النحل، وهو نمط يتوافق مع عدوى فيروس شلل النحل الإنفلونزا. ويُفترض أن فيروسات عائلة Dicistroviridae ، مثل فيروس شلل النحل الإنفلونزا، تُسبب تدهور الريبوسومات المسؤولة عن إنتاج البروتين في الخلايا ، وأن هذا الضعف في وظيفة الريبوسومات يُضعف النحل، مما يجعله أكثر عرضة لعوامل قد لا تكون قاتلة في الظروف العادية. [ ٤٨ ] [ ٨٩ ]

نوزيما

اقترح البعض أن المتلازمة قد تكون ناتجة عن عجز النحالين عن تحديد الأمراض المعروفة بدقة، مثل مرض تعفن الحضنة الأوروبي أو فطر نوزيما أبيس . إلا أن فحص وتشخيص عينات من خلايا النحل المصابة (الذي أُجري بالفعل) يجعل هذا الاحتمال ضعيفًا للغاية، إذ أن الأعراض معروفة جيدًا وتختلف عما يُصنف على أنه انهيار مستعمرات النحل. وقد سُجلت نسبة عالية من الإصابة بفطر نوزيما في عينات من نحل من ولاية بنسلفانيا، لكن لم يُرصد هذا النمط في عينات من مناطق أخرى. [ 3 ]

تُباد خلايا نحل العسل الغربي المصابة بفطر نوزيما سيرانا في غضون ثمانية أيام [ 90 مما يشير إلى أن انهيار مستعمرات النحل قد يكون ناجماً عن هذا  الفطر . ويزعم فريق بحثي أنه استبعد العديد من الأسباب المحتملة الأخرى [ 91 ] [ 92 ] ، إلا أن مسحاً أُجري عام 2009 على مجموعات النحل المتأثرة بانهيار مستعمرات النحل في الولايات المتحدة وجد أن نصف المستعمرات التي تم أخذ عينات منها، سواء في مجموعات النحل المصابة أو مجموعات المقارنة، كانت مصابة بفطر نوزيما  سيرانا [ 43 ] .

صور مجهرية إلكترونية لفطر نوزيما بودوكوتيلويدس، وهو نوع ذو صلة من جنس نوزيما للفطريات الطفيلية. على عكس نوزيما أبيس، يتطفل هذا الفطر على ديجينيا .

يُعد الفوماجيلين العامل المضاد للفطريات الرئيسي المستخدم ضد النوزيما ، وقد استُخدم في مشروع بحثي ألماني للحد من تأثير الميكروسبوريديا، وذُكر كعلاج محتمل من قِبل مجموعة عمل انهيار مستعمرات النحل (CCDWG). [ 93 ] كما يدّعي هيجيس أنه نجح في علاج مستعمرات النحل باستخدام الفوماجيلين. [ 94 ] [ 95 ] وصفت مراجعة لهذه النتائج هذه النتائج بأنها واعدة، لكنها حذّرت من أن " النوزيما سيراناي قد لا تكون مسؤولة عن جميع حالات انهيار مستعمرات النحل". [ 96 ] وقد أبلغت مناطق مختلفة في أوروبا عن وجود هذا الفطر، ولكن لم يتم إثبات وجود صلة مباشرة بينه وبين انهيار مستعمرات النحل حتى الآن. [ 97 ] [ 98 ] 

في عام ٢٠٠٧، تم الإبلاغ عن وجود فطر نوزيما  سيرانا في عدد قليل من خلايا النحل في كاليفورنيا. [ ٩٩ ] مع ذلك، لم يعتقد الباحث أن هذا دليل قاطع على وجود صلة بينه وبين انهيار مستعمرات النحل؛ إذ قال: "لا نريد أن نعطي أي شخص انطباعًا بأن هذه المسألة قد حُلت". [ ١٠٠ ] وبالمثل، صرّح أحد علماء النحل في وزارة الزراعة الأمريكية قائلًا: "على الرغم من أن طفيل نوزيما سيرانا قد يكون عاملًا، إلا أنه لا يمكن أن يكون السبب الوحيد. فقد شوهد هذا الفطر من قبل، أحيانًا في مستعمرات كانت سليمة". [ ١٠١ ]

تم الكشف عن فطر نوزيما سيراناي في نحل العسل في عدة ولايات باستخدام تفاعل البوليميراز المتسلسل (PCR) لجين 16S . [ 102 ] [ 103 ] في نيويورك، تم الكشف عن نوزيما  سيراناي في 49 مقاطعة، ومن بين 1200 عينة نحل عسل تم جمعها، كانت 528 عينة (44%) إيجابية لمرض نوزيما ، ومن بينها، كشف تحليل تفاعل البوليميراز المتسلسل لـ 371 عينة إيجابية للأبواغ أن 96% منها كانت نوزيما  سيراناي ، و3% كانت تحتوي على كل من نوزيما سيراناي ونوزيما أبيس ،  و 1 %  كانت تحتوي على نوزيما  أبيس فقط. [ 104 ]

تُلحق العدوى ضرراً بالأمعاء الوسطى للنحلة، مما يؤدي إلى نخر الأنسجة المعوية. وهذا يُضعف قدرة النحلة على هضم الطعام وامتصاص العناصر الغذائية. [ 105 ] [ 106 ] عندما تتغذى النحلات السليمة على حبوب لقاح مُحمّلة بمبيدات الفطريات والحشرات وغيرها من المواد الكيميائية الزراعية - بما في ذلك الإيميداكلوبريد [ 107 ] - فإنها تكون أكثر عرضة للإصابة بـ N.  ceranae ، مما يُشير إلى وجود صلة محتملة بانهيار مستعمرات النحل. [ 108 ] [ 72 ]

مزيج من الفيروسات والفطريات

نشر فريق من العلماء من جامعة مونتانا وجامعة ولاية مونتانا، بقيادة جيري برومنشنك وبالتعاون مع مركز إيدجوود للكيمياء والبيولوجيا التابع للجيش الأمريكي، ورقة بحثية في أكتوبر 2010، تفيد بالعثور على فيروس DNA جديد ، هو فيروس اللافقاريات المتلألئ من النوع 6 (IIV-6)، وفطر نوزيما سيراناي في جميع خلايا النحل النافقة التي درسها الفريق. ووجد الباحثون في دراستهم أن أياً من العاملين بمفرده لا يبدو قاتلاً، لكن اجتماع الفيروس مع نوزيما  سيراناي كان قاتلاً بنسبة 100%. [ 109 ] [ 110 ] [ 111 ] ونُشرت معلومات عن الدراسة للجمهور في مقال على الصفحة الأولى من صحيفة نيويورك تايمز . [ 112 ] وبعد بضعة أيام، نُشر مقال في مجلة فورتشن بعنوان: "ما لم يخبر به عالمٌ صحيفة نيويورك تايمز عن دراسته حول نفوق النحل". قال جيمس فريزر، أستاذ علم الحشرات في جامعة ولاية بنسلفانيا، والذي كان يبحث في التأثير غير المميت للمبيدات على النحل، إنه على الرغم من أن دراسة برومنشنك قد أنتجت بعض البيانات المفيدة، إلا أن برومنشنك لديه تضارب في المصالح بصفته الرئيس التنفيذي لشركة تُطوّر أجهزة مسح ضوئي لتشخيص أمراض النحل. [ 113 ] بعد بضعة أشهر، أُثيرت تساؤلات حول الطرق المستخدمة في تفسير بيانات قياس الطيف الكتلي في دراسة برومنشنك، مما أثار شكوكًا حول ما إذا كان فيروس إنفلونزا النحل من النوع السادس (IIV-6) قد تم التعرف عليه بشكل صحيح في أي من العينات التي تم فحصها. [ 114 ] [ 115 ]

المبيدات الحشرية

جرار نيو هولاند TL 90 مزود بآلة رش حقلية في حقل نرجس في أوروبا

بحسب وزارة الزراعة الأمريكية، قد تُساهم المبيدات الحشرية في انهيار مستعمرات النحل. [ 17 ] لطالما انتاب العلماء قلقٌ من أن المبيدات الحشرية، بما فيها بعض مبيدات الفطريات ، قد يكون لها آثارٌ غير قاتلة على النحل، لا تُؤدي إلى موته مباشرةً، بل تُعيق نموه وسلوكه. [ 116 ] [ 117 ] وقالت ماريان فريزر، [ 118 ] كبيرة مساعدي الإرشاد الفخريين في علم الحشرات بجامعة ولاية بنسلفانيا : "لم تُثبت المبيدات الحشرية وحدها أنها سبب انهيار مستعمرات النحل. نعتقد أنه مزيجٌ من عوامل مُتعددة، قد تشمل العث والفيروسات والمبيدات الحشرية". [ 119 ]

يُعدّ تقييم مساهمة المبيدات في انهيار مستعمرات النحل أمرًا بالغ الصعوبة لعدة أسباب. أولًا، يُصعّب تنوّع المبيدات المستخدمة في المناطق المختلفة التي تُبلّغ عن انهيار مستعمرات النحل إجراء اختبارات لجميع المبيدات المحتملة في آنٍ واحد. ثانيًا، تعتمد العديد من عمليات تربية النحل التجارية على التنقل، حيث يتم نقل خلايا النحل لمسافات جغرافية شاسعة خلال الموسم، مما قد يُعرّض المستعمرات لأنواع مختلفة من المبيدات في كل موقع. ثالثًا، يقوم النحل نفسه بتخزين حبوب اللقاح والعسل لفترات طويلة، مما يعني عمليًا احتمال حدوث تأخير يتراوح بين أيام وشهور قبل تغذية المستعمرة بالغذاء الملوث، وهو ما يُبطل أي محاولة لربط ظهور الأعراض بالوقت الفعلي للتعرض للمبيدات.

في عام 2010، قدم تسلسل جينوم نحل العسل تفسيراً محتملاً لحساسية النحل للمبيدات الحشرية. إذ يفتقر جينومه إلى عدد من الجينات التي تشفر إنزيمات إزالة السموم، بما في ذلك إنزيمات السيتوكروم P450 أحادية الأكسجين (P450s)، وإنزيمات غلوتاثيون-S-ترانسفيراز، وإنزيمات كاربوكسيل إستراز. [ 120 ]

النيونيكوتينويدات

خضعت فئة من المبيدات الحشرية تُسمى النيونيكوتينويدات لتدقيق خاص. تُعدّ النيونيكوتينويدات مبيدات جهازية ، تُستخدم عادةً لمعالجة البذور لتقليل استخدام المبيدات الورقية مع نمو النباتات. [ 121 ] المركبات الثلاثة الرئيسية المستخدمة في الزراعة هي إيميداكلوبريد ، وكلوثيانيدين ، وثياميثوكسام . غالبًا ما أعقبت الدراسات الميدانية التي لم تُظهر أي تأثيرات على أعداد النحل الفعلية، آثارًا سامة محتملة دُرست في المختبر. [ 122 ] على الرغم من وجود ثغرات في الأدلة العلمية، فقد قيّدت الهيئات التنظيمية استخدام النيونيكوتينويدات في أوروبا [ 123 ] وأماكن أخرى [ 124 وذلك بشكل أساسي بناءً على مخاوف تتعلق بصحة النحل.

أدلة على وجود خطر على النحل

ازداد استخدام مبيدات النيونيكوتينويد في الولايات المتحدة بعد عام 2005، بالتزامن مع ارتفاع معدلات نفوق النحل. [ 125 ]

تُزرع معظم الذرة في الولايات المتحدة من بذور مُعالجة بمبيدات النيونيكوتينويد. ورغم أن الذرة تُلقّح بواسطة الرياح، فإن نحل العسل الذي يتغذى على النباتات قد يتعرض لبقايا المبيدات في الرحيق وحبوب اللقاح. كما قد يتعرض نحل العسل لهذه المبيدات أثناء تغذيته على نباتات برية تعرضت للنيكوتينويد دون قصد. [ 126 ]

خريطة استخدام الإيميداكلوبريد، الولايات المتحدة، 2012 (تقديرية)

حتى الآن، اعتمدت معظم التقييمات للأدوار المحتملة للمبيدات في انهيار مستعمرات النحل على استخدام الاستبيانات المقدمة من قبل مربي النحل، ولكن يبدو من المرجح أن تكون هناك حاجة إلى إجراء اختبارات مباشرة لعينات من الخلايا المتضررة.

الدراسات المختبرية

قد تُؤثر النيونيكوتينويدات على قدرة النحل الطبيعية على العودة إلى الخلية، مما يُسبب له الارتباك ويمنعه من إيجاد طريقه إليها. [ 127 ] [ 128 ] [ 129 ] [ 130 ] [ 131 ] قد تنجم هذه الاضطرابات عن تأثير النيونيكوتينويدات على ذاكرة النحل طويلة المدى وقصيرة المدى. [ 132 ] [ 133 ] أظهرت التجارب المخبرية والميدانية أن الجرعات غير المميتة من الإيميداكلوبريد تُقلل من نشاط الطيران والتمييز الشمي، كما تُضعف أداء التعلم الشمي. [ 134 ]

أظهرت الدراسات أن التعرض لمبيد إيميداكلوبريد بمستويات مماثلة لتلك الموجودة في البيئة الطبيعية يقلل من نمو خلايا النحل وإنتاج الملكات الجديدة. [ 127 ] أشارت دراسة ميدانية أجريت عام 2012 إلى أن التعرض لمستويات دون قاتلة من إيميداكلوبريد في شراب الذرة عالي الفركتوز ، المستخدم لتغذية نحل العسل عند عدم توفر العلف، تسبب في ظهور أعراض لدى النحل تتوافق مع مرض انهيار مستعمرات النحل. أما المجموعة الضابطة التي تغذت على شراب الذرة عالي الفركتوز بدون مبيد حشري فلم تظهر عليها هذه الأعراض. ​​[ 135 ] [ 136 ]

النحلة تجمع حبوب اللقاح

خلصت مراجعة أدبية أجريت عام 2013 إلى أن النيونيكوتينويدات بالكميات المستخدمة عادةً ضارة بالنحل، وأن هناك حاجة ماسة إلى بدائل. [ 68 ] لم تكن الجرعات التي تناولها النحل قاتلة، ولكن قد يُسبب التعرض طويل الأمد مشاكل مزمنة. [ 32 ]

الدراسات الميدانية

في عام 2005، وجد فريق من العلماء أن حبوب اللقاح التي تم الحصول عليها من بذور معالجة بمادة الإيميداكلوبريد تحتوي على مستويات كبيرة من المبيد الحشري، واقترحوا أن حبوب اللقاح الملوثة قد تتسبب في موت خلايا نحل العسل. [ 137 ]

وجدت دراسة تحليلية شاملة نُشرت في فبراير 2010 أدلة من دراسات مخبرية تُظهر تأثيرات دون مميتة لمبيد إيميداكلوبريد على نحل العسل، ولكن لم تتوفر أدلة كافية حول أهمية هذه النتائج بيئيًا. [ 138 ] وبالمثل، خلصت مراجعة نُشرت عام 2012 إلى أنه في بيئة مخبرية، لوحظت تأثيرات مميتة ودون مميتة على سلوك البحث عن الغذاء والذاكرة والقدرة على التعلم لدى نحل العسل المعرض لمبيدات النيونيكوتينويد، ولكن لم تُلاحظ هذه التأثيرات في الدراسات الميدانية التي استخدمت جرعات واقعية في البيئة الطبيعية. [ 139 ]

في عام ٢٠١٢، نُشرت عدة دراسات تُشير إلى أن النيونيكوتينويدات لها طرق تعرض غير معروفة سابقًا تؤثر على النحل، بما في ذلك عبر الغبار وحبوب اللقاح والرحيق. [ ١٤٠ ] كما أظهرت الأبحاث استمرار وجودها في البيئة، وتحديدًا في قنوات الري الزراعية والتربة. [ ١٤١ ] وتُطلق الآلات التي تزرع بذور الذرة المغلفة بالكلوثيانيدين والإيميداكلوبريد كميات معينة من المبيد في الهواء، وهو مسار آخر محتمل للتعرض. [ ١٤٠ ]

في عام 2015، أظهرت دراسة بريطانية استمرت 11 عامًا وجود علاقة بين تزايد استخدام مبيدات النيونيكوتينويد في معالجة البذور في الزراعة وتفاقم خسائر مستعمرات نحل العسل على مستوى المناظر الطبيعية. [ 121 ] وكانت هذه أول دراسة ميدانية تثبت وجود صلة بين النيونيكوتينويدات وانهيار مستعمرات النحل. [ 142 ]

السياسة التنظيمية

في أوروبا، نوقشت ظاهرة "موت النحل" مع مبيد إيميداكلوبريد لفترة طويلة . [ 143 ] [ 144 ] [ 145 ] وكانت دراسة أجرتها اللجنة العلمية والتقنية (CST) محور النقاش، وأدت إلى حظر جزئي لمبيد إيميداكلوبريد في فرنسا. وقد حظر وزير الزراعة الفرنسي جان جلافاني مبيد إيميداكلوبريد "غوتشو" عام 1999 ، وذلك بشكل أساسي بسبب المخاوف من آثاره المحتملة على نحل العسل. [ 146 ] [ 147 ] [ 148 ]

رغم نجاح مربي النحل الفرنسيين في حظر مبيدات النيونيكوتينويد، سمحت إدارة كلينتون باستخدام مبيدات حشرية كانت محظورة سابقًا، [ 149 ] بما في ذلك الإيميداكلوبريد. وفي عام 2004، خففت إدارة بوش القيود بشكل أكبر، وزاد استخدام المبيدات الحشرية. [ 150 ] [ 151 ]

في عام 2013، أفادت مراجعة رسمية أجرتها الهيئة الأوروبية لسلامة الأغذية (EFSA) بأن بعض مبيدات النيونيكوتينويد تشكل خطراً مرتفعاً غير مقبول على النحل، وحددت عدة ثغرات في البيانات لم تُؤخذ في الحسبان سابقاً. وخلصت المراجعة إلى أنه "تم تحديد خطر حاد مرتفع على نحل العسل نتيجة التعرض عبر الغبار المتطاير أثناء معالجة البذور في الذرة وبذور اللفت الزيتية والحبوب. كما تم تحديد خطر حاد مرتفع أيضاً نتيجة التعرض عبر بقايا هذه المبيدات في الرحيق و/أو حبوب اللقاح." [ 152 ]

بعد مراجعة الهيئة الأوروبية لسلامة الأغذية (EFSA) لعام 2013، اقترحت المفوضية الأوروبية حظرًا لمدة عامين على مبيدات النيونيكوتينويد. [ 153 ] وفي أبريل/نيسان 2013، صوّت الاتحاد الأوروبي لصالح فرض قيود لمدة عامين على مبيدات النيونيكوتينويد الحشرية. وقيد الحظر استخدام الإيميداكلوبريد، والكلوثيانيدين، والثياميثوكسام على المحاصيل التي تجذب النحل. وصوّتت ثماني دول ضد الاقتراح، بما في ذلك الحكومة البريطانية، التي جادلت بأن الأدلة العلمية غير مكتملة. [ 154 ] ويمكن اعتبار هذا الحظر تطبيقًا لـ" مبدأ الحيطة "، الذي أُقرّ في مؤتمر ريو المعني بالبيئة والتنمية عام 1992، والذي نصّ على أنه "لا يجوز استخدام عدم اليقين العلمي الكامل كسبب لتأجيل التدابير الفعّالة من حيث التكلفة لمنع التدهور البيئي ". [ 155 ] [ 156 ]

التلقيح

في عام 2013، رفع مربّو النحل والناشطون البيئيون دعوى قضائية مشتركة يتهمون فيها وكالة حماية البيئة الأمريكية (EPA) باستمرارها في السماح باستخدام مبيدات النيونيكوتينويد في الولايات المتحدة. وطالبت الدعوى تحديدًا بتعليق استخدام مادتي كلوثيانيدين وثياميثوكسام. [ 157 ] وردّت وكالة حماية البيئة على الدعوى بالإشارة إلى بحثٍ وجد أن عث الفاروا مسؤول عن انخفاض أعداد النحل، وأظهر أن دور مبيدات النيونيكوتينويد في انهيار مستعمرات النحل قد تم تضخيمه. [ 158 ] وقُدِّم قانون إنقاذ الملقحات الأمريكية (HR 2692) إلى الكونغرس في عام 2013، [ 159 ] [ 160 ] وأُعيد تقديمه في عام 2015. وطالب القانون المقترح بتعليق استخدام مبيدات النيونيكوتينويد لحين إجراء مراجعة شاملة لآثارها. [ 161 ]

فيبرونيل

الفيبرونيل مبيد حشري من فئة فينيل بيرازول ، ذو تأثير جهازي واسع النطاق . صُمم الفيبرونيل للقضاء على الحشرات الشبيهة بالنحل، مثل الدبابير الصفراء ( Vespula germanica ) والعديد من الآفات الأخرى التي تصيب المستعمرات، وذلك من خلال عملية "الطُعم السام"، حيث تقوم حشرة واحدة تعود إلى الخلية بنشر المبيد بين اليرقات. [ 162 ]

في مايو/أيار 2003، خلصت المديرية العامة للأغذية التابعة لوزارة الزراعة الفرنسية إلى أن حالة نفوق جماعي للنحل لوحظت في جنوب فرنسا كانت مرتبطة بتسمم حاد بمادة الفيبرونيل. وقد رُبط هذا التسمم بمعالجة خاطئة للبذور، مما أدى إلى توليد غبار. وفي فبراير/شباط 2003، قررت الوزارة تعليق بيع منتجات شركة BASF لحماية المحاصيل التي تحتوي على الفيبرونيل في فرنسا مؤقتًا، بما في ذلك منتجات العلامة التجارية "Regent". [ 163 ]

في عام 2010، نُسب انتشار مرض انهيار مستعمرات النحل (CCD) بين النحل إلى مادة الفيبرونيل، وذلك في دراسة أجرتها جمعية مينونتس لصندوق التنسيق التقني في فرنسا. وخلصت الدراسة إلى أن هذا المبيد، حتى بجرعات منخفضة غير قاتلة، يُضعف قدرة النحل على تحديد موقع الخلية، مما يؤدي إلى فقدان أعداد كبيرة من النحل السارح في كل رحلة بحث عن حبوب اللقاح، على الرغم من عدم الإشارة إلى أي من الأعراض الأخرى لمرض انهيار مستعمرات النحل؛ [ 164 ] ومع ذلك، لم تُظهر دراسات أخرى أي تأثير حاد للفيبرونيل على نحل العسل. [ 165 ]

قرص عسل يحتوي على بيض ويرقات. تم إزالة جدران الخلايا. يبلغ عمر اليرقات (الذكور) حوالي 3 أو 4 أيام.

مبيدات الفطريات

في عام ٢٠١٣، جمع باحثون حبوب لقاح من خلايا النحل وقدموها لنحل سليم. احتوت حبوب اللقاح على تسعة أنواع مختلفة من المبيدات الحشرية والفطرية في المتوسط. علاوة على ذلك، اكتشف الباحثون أن النحل الذي تناول حبوب لقاح ملوثة بالمبيدات الفطرية كان أكثر عرضة للإصابة بالطفيليات بثلاثة أضعاف. تُظهر دراستهم أن المبيدات الفطرية التي يُعتقد أنها غير ضارة بالنحل، قد تلعب دورًا هامًا في انهيار مستعمرات النحل. كما أظهر بحثهم أن ممارسات الرش قد تحتاج إلى مراجعة، لأن النحل الذي أخذ الباحثون عينات منه لم يكن يتغذى على المحاصيل، بل بشكل شبه حصري على الأعشاب الضارة والزهور البرية، مما يشير إلى أن النحل يتعرض للمبيدات الحشرية على نطاق أوسع مما كان يُعتقد. [ ١٦٦ ]

نُقل عن دينيس فان إنجيلسدورب ، عالم الحشرات في جامعة ميريلاند، قوله: "يبدو أن مبيدات الفطريات، التي لم نتوقع أن تضر بالحشرات، لها تأثير غير مميت على صحة النحل". وأضاف أن هذا الأمر مهم لأن مبيدات الفطريات لا تخضع لرقابة صارمة. [ 108 ]

المضادات الحيوية ومبيدات العث

أفاد معظم النحالين المتضررين من ظاهرة انهيار مستعمرات النحل (CCD) باستخدامهم المضادات الحيوية ومبيدات العث في خلاياهم، إلا أن عدم توحيد أنواع المواد الكيميائية المستخدمة [ 3 ] يجعل من غير المرجح أن تكون مادة كيميائية واحدة هي السبب. مع ذلك، من المحتمل ألا تكون جميع هذه المواد الكيميائية المستخدمة قد خضعت لاختبارات لتحديد آثارها المحتملة على نحل العسل، وبالتالي قد تساهم في ظاهرة انهيار مستعمرات النحل. [ 2 ] [ 167 ]

المضادات الحيوية

أظهرت دراسة أجريت في جامعة تكساس في أوستن أن المضادات الحيوية الشائعة الاستخدام في تربية النحل للوقاية من الأمراض تُخفّض مستويات الميكروبات المعوية لدى نحل العسل، [ 168 ] مما يجعله أكثر عرضة للأمراض. [ 169 ] وقد يؤدي انتشار العدوى الفيروسية داخل خلية النحل إلى انهيار المستعمرة. ويؤكد الباحثون أنه على الرغم من ضرورة استخدام المضادات الحيوية، ينبغي على النحالين توخي الحذر عند تحديد الجرعة ومدة الاستخدام. [ 168 ] وقد يؤدي انتشار العدوى الفيروسية داخل خلية النحل إلى انهيار المستعمرة.

مبيدات العث

يستخدم النحالون مبيدات القراد للتخلص من طفيليات الفاروا في خلايا النحل؛ إلا أن العلاج قد يؤدي إلى ارتفاع مستويات العدوى الفيروسية في الخلايا. كما أن الجرعات العالية من العلاج أو استخدام مبيدات القراد لفترة طويلة قد يؤدي إلى تثبيط المناعة لدى نحل العسل، مما يجعله أكثر عرضة للفيروسات. [ 170 ]

أظهرت دراسة أجراها علماء من جامعة ولاية بنسلفانيا عام 2008 مستويات عالية من مبيدي القراد فلوفالينات وكومافوس في عينات من شمع خلايا النحل، بالإضافة إلى مستويات أقل من 70 مبيدًا حشريًا آخر. [ 43 ] وقد ارتبط ارتفاع مستويات مركب كومافوس العضوي الفوسفوري في الشمع بانخفاض معدل بقاء الملكات النامية. [ 43 ] وأكد باحثون من جامعة ولاية واشنطن ، تحت إشراف عالم الحشرات ستيف شيبارد عام 2009، وجود مستويات عالية من بقايا المبيدات الحشرية في شمع خلايا النحل، ووجدوا ارتباطًا بينها وبين انخفاض ملحوظ في عمر النحل. [ 119 ] كما كشفت دراسة استقصائية واسعة النطاق أُجريت عام 2010 على خلايا نحل سليمة وأخرى متأثرة بظاهرة انهيار مستعمرات النحل عن ارتفاع مستويات المبيدات الحشرية في الشمع وحبوب اللقاح، إلا أن كميات المبيدات كانت متقاربة في كلتا الخليتين. [ 17 ]

تغير المناخ

من المعروف أن التغيرات البيئية تؤثر على نمو نحل العسل. وقد ثبت أن ارتفاع درجات الحرارة ومستويات هطول الأمطار الناجمة عن تغير المناخ يقلل من احتمالية بقاء خلية النحل بنسبة 30% في جيل واحد، بالإضافة إلى تقليل عدد خلايا النحل الجديدة التي يتم إنشاؤها. [ 171 ] كما أن هطول الأمطار الغزيرة أو انعدامها يحدّان من قدرة النحل على البحث عن الغذاء، مما يقلل من أعداده وصحته. [ 172 ]

نقل نحل الربيع من ولاية كارولينا الجنوبية إلى ولاية مين لتلقيح التوت الأزرق

تأجير النحل وتربية النحل المتنقلة

منذ أن بدأ مربي النحل الأمريكي نيفي ميلر بنقل خلاياه إلى مناطق مختلفة من البلاد شتاء عام ١٩٠٨، انتشرت تربية النحل المتنقلة على نطاق واسع في أمريكا. ويُعدّ تأجير النحل للتلقيح عنصرًا أساسيًا في الزراعة الأمريكية، التي لا يُمكنها أن تُنتج ما يقارب مستوياتها الحالية بالاعتماد على الملقحات المحلية وحدها. [ ١٧٣ ] ويجني مربو النحل الأمريكيون مجتمعين أرباحًا من تأجير نحلهم للتلقيح تفوق بكثير ما يجنونه من إنتاج العسل.

يساور الباحثين قلقٌ من أن نقل خلايا النحل بالشاحنات في أنحاء البلاد لتلقيح المحاصيل، حيث تختلط مع نحل آخر من مختلف المناطق، يُسهم في انتشار الفيروسات والعث بين الخلايا. إضافةً إلى ذلك، يعتبر البعض هذا التنقل المستمر وإعادة الاستقرار إجهادًا واضطرابًا للخلية بأكملها، مما قد يجعلها أقل مقاومة لمختلف أنواع الأمراض الجهازية. [ 174 ] وإلى جانب المخاوف المتعلقة بالفيروسات والعث أثناء نقل النحل عبر البلاد، يُعد الإجهاد الذي يتعرض له النحل أثناء النقل آليةً محتملةً تُسهم في انهيار مستعمرات النحل. [ 175 ]

التربية التجارية الانتقائية وفقدان التنوع الجيني في تربية النحل الصناعية

تركز معظم الدراسات حول انهيار مستعمرات النحل على العوامل البيئية. يُعرف انهيار مستعمرات النحل بأنه حالة ذات تأثير كبير في المناطق التي تشهد استخدامًا صناعيًا أو زراعيًا لمستعمرات النحل المُرباة تجاريًا. يُعد التكاثر الطبيعي وتكاثر مستعمرات النحل البري عملية معقدة وانتقائية للغاية، مما يؤدي إلى تنوع وراثي في ​​أعداد النحل الكبيرة داخل المستعمرة الواحدة، [ 176 ] وهو تنوع قد لا يتكرر في المستعمرات المُرباة تجاريًا.

سوء التغذية

في عام 2007، أشار فريق دراسة انهيار مستعمرات النحل في جامعة ولاية بنسلفانيا إلى نمطٍ واحد، وهو أن جميع المنتجين في مسحٍ أولي لاحظوا فترة "إجهادٍ استثنائي" أثرت على خلايا النحل المعنية قبل نفوقها، وكان السبب الأكثر شيوعًا هو سوء التغذية و/أو الجفاف. [ 3 ] كان هذا هو العامل الوحيد المشترك بين جميع حالات انهيار مستعمرات النحل المذكورة في التقرير؛ وبناءً على ذلك، بدا أن هناك احتمالًا كبيرًا على الأقل بأن تكون هذه الظاهرة مرتبطةً بالإجهاد الغذائي الذي قد لا يظهر في خلايا النحل السليمة جيدة التغذية. يتشابه هذا مع نتائج مسحٍ مستقل آخر أُجري في عام 2007، حيث أفادت عمليات تربية النحل الصغيرة (حتى 500 خلية) في عدة ولايات بأن سوء التغذية و/أو ضعف خلايا النحل هما العاملان المسؤولان عن نفوق النحل في أكثر من 50% من الحالات، سواءً أكانت الخسائر تُعزى إلى انهيار مستعمرات النحل أم لا. [ 52 ]

عزا بعض الباحثين هذه المتلازمة إلى ممارسة تغذية النحل بشراب الذرة عالي الفركتوز (HFCS) لتكملة مخزون الشتاء. وقد يكون تباين شراب الذرة عالي الفركتوز ذا صلة بالتناقضات الظاهرة في النتائج. وقد أشار أحد الكتاب الأوروبيين إلى وجود صلة محتملة بشراب الذرة عالي الفركتوز المُنتَج من الذرة المعدلة وراثيًا . [ 177 ] ومع ذلك، ذكر باحث واحد على الأقل أنه لو كان هذا هو العامل الوحيد، لكان من المفترض أن يؤدي ذلك إلى ظهور متلازمة انهيار مستعمرات النحل حصريًا في خلايا النحل الشتوية التي تتغذى على شراب الذرة عالي الفركتوز، ولكن العديد من التقارير عن حدوث هذه المتلازمة في سياقات أخرى مع مربي نحل لم يستخدموا شراب الذرة عالي الفركتوز. [ 178 ]

تكهن باحثون آخرون بأن اضطراب انهيار مستعمرات النحل يعود أساسًا إلى تغذية النحل بنظام غذائي أحادي المحصول ، في حين أنه ينبغي أن يحصل على غذائه من مصادر نباتية متنوعة. ففي الشتاء، يُغذى النحل بمصدر غذائي واحد، كشراب الذرة (عالي الفركتوز أو غيره)، والسكر، وبديل حبوب اللقاح. أما في الصيف، فقد يقتصر تلقيحه على محصول واحد فقط (كاللوز أو الكرز أو التفاح). [ 179 ] يُعزى هذا النظام الغذائي الأحادي إلى استئجار خلايا النحل وتربية النحل المتنقلة. ورغم الادعاء بأن الأنظمة الغذائية أحادية حبوب اللقاح أقل جودة بكثير من الأنظمة الغذائية المختلطة، إلا أن هناك بعض أنواع حبوب اللقاح التي يُمكن إدخالها حصريًا إلى غذاء النحل، كالنفل الحلو والخردل . [ 180 ]

يرقات ذكور نحل العسل في خلايا مفتوحة على جانبي قرص العسل. الذكور الموجودة على الجانب الأيمن أكبر سناً وأكثر تطوراً بعدة أيام.

أظهرت دراسة نُشرت عام 2010 أن النحل الذي تغذى على حبوب لقاح من أنواع نباتية مختلفة أظهر علامات على امتلاكه جهاز مناعة أقوى من النحل الذي تغذى على حبوب لقاح من نوع واحد. فقد كان لدى النحل الذي تغذى على حبوب لقاح من خمسة أنواع مستويات أعلى من إنزيم جلوكوز أوكسيديز مقارنةً بالنحل الذي تغذى على حبوب لقاح من نوع واحد، حتى وإن كانت حبوب اللقاح تحتوي على نسبة بروتين أعلى. افترض الباحثون أن انهيار مستعمرات النحل قد يكون مرتبطًا بفقدان التنوع النباتي. [ 181 ] ووجد الباحثون نظامًا غذائيًا مناسبًا يؤدي إلى صحة جيدة لنحل العسل. "أوصى الباحثون بنظام غذائي يحتوي على 1000 جزء في المليون من البوتاسيوم، و500 جزء في المليون من الكالسيوم، و300 جزء في المليون من المغنيسيوم، و50 جزءًا في المليون من كل من الصوديوم والزنك والمنغنيز والحديد والنحاس." [ 180 ] وفي دراسة أخرى أُجريت عام 2014، وُجد أن النحل الذي تغذى على شراب الذرة عالي الفركتوز أو السكر يُظهر انخفاضًا في التعبير عن العديد من الجينات المرتبطة باستقلاب البروتين وعمليات الأكسدة والاختزال مقارنةً بالنحل الذي تغذى على عسل منخفض البروتين. [ 182 ]

أظهرت دراسة أجريت عام 2013 أن حمض الكوماريك ، الموجود عادةً في العسل، يساعد النحل على التخلص من سمية بعض المبيدات الحشرية. لذا، فإن غيابه في المغذيات الاصطناعية التي تُقدم للنحل قد يُسهم في انهيار مستعمرات النحل. [ 183 ]

الإشعاع الكهرومغناطيسي

على الرغم من النقاشات الكثيرة على الإنترنت وفي وسائل الإعلام العامة، إلا أنه لم تُجرَ دراسات دقيقة تُذكر، منشورة في مجلات علمية محكمة، حول تأثير التعرض للمجالات الكهرومغناطيسية على نحل العسل. [ 184 ] [ 185 ] إحدى الدراسات القليلة المحكمة نُشرت عام 1981، وخلصت إلى أنه حتى عند مستويات طاقة إشعاع الميكروويف الأعلى بكثير من تلك المستخدمة في الاتصالات، لم يتأثر النحل بشكل ملحوظ. [ 186 ]

أشارت دراسةٌ حول التأثيرات غير الحرارية للترددات الراديوية على نحل العسل ( Apis mellifera carnica ) إلى عدم وجود تغييرات في سلوك النحل نتيجة التعرض للترددات الراديوية الصادرة عن محطات قاعدة الهواتف اللاسلكية بتقنية DECT التي تعمل بتردد 1880-1900 ميجاهرتز . [ 187 ] وأثبتت دراسةٌ لاحقة أن المجال الكهرومغناطيسي قصير المدى قد يُقلل من قدرة النحل على العودة إلى خليته. [ 188 ] وخلال الدراسة، نفقت نصف خلايا النحل، بما في ذلك بعض خلايا الضبط التي لم تكن تحتوي على محطات قاعدة DECT مدمجة. في أبريل 2007، نُشرت أخبار هذه الدراسة في وسائل إعلامية مختلفة، بدءًا بمقال في صحيفة الإندبندنت ، ذكر أن موضوع الدراسة شمل الهواتف المحمولة وربطها بظاهرة انهيار مستعمرات النحل. [ 189 ] وعلى الرغم من أن تقارير إعلامية أخرى أشارت إلى الهواتف الخلوية في ذلك الوقت، إلا أنها لم تُغطَّ في الدراسة المذكورة. أوضح الباحثون المعنيون لاحقاً أن بحثهم لم يتضمن نتائج تتعلق بالهواتف المحمولة، ولا علاقتها بظاهرة خلل التماسك البصري، وأشاروا إلى أن مقال صحيفة الإندبندنت قد أساء تفسير نتائجهم وافتعل "قصة مرعبة". [ 184 ] [ 185 ] 

شملت مراجعة 919  دراسة علمية محكمة بحثت في تأثيرات المجالات الكهرومغناطيسية على الحياة البرية والبشر والنباتات، 7  دراسات تناولت نحل العسل؛ 6  منها أشارت إلى آثار سلبية للتعرض للإشعاع الكهرومغناطيسي، لكن لم تُظهر أي منها صلة محددة بمتلازمة تدهور الخلايا. [ 190 ] أُجريت دراسة استكشافية عام 2004 حول التأثيرات غير الحرارية للتعرض الكهرومغناطيسي على التعلم. لم يجد الباحثون أي تغيير في السلوك نتيجة التعرض لترددات الراديو من محطة قاعدة DECT العاملة بتردد 1880-1900  ميجاهرتز. [ 187 ]

تستطيع نحل العسل استشعار المجالات المغناطيسية الضعيفة، أو المجالات المغناطيسية منخفضة التردد، والتي تستخدمها كإحدى الإشارات العديدة في الملاحة. ومع ذلك، لم يتم تحديد آلية يمكن من خلالها أن تؤثر طاقة الترددات الراديوية الضعيفة على سلوك الحشرات، باستثناء تأثيرات التسخين الطفيفة. [ 191 ]

المحاصيل المعدلة وراثيًا

لا تُعتبر المحاصيل المعدلة وراثيًا سببًا لظاهرة انهيار مستعمرات النحل. ففي عام ٢٠٠٨، أظهر تحليل تلوي [ ١٩٢ ] لخمس وعشرين دراسة مستقلة قيّمت تأثير بروتينات Bt Cry على بقاء نحل العسل (معدل النفوق) أن بروتينات Bt المستخدمة في المحاصيل المعدلة وراثيًا التجارية لمكافحة آفات حرشفيات الأجنحة وخنافس الأجنحة لم تؤثر سلبًا على بقاء يرقات نحل العسل أو النحل البالغ. إضافةً إلى ذلك، استهلكت اليرقات نسبة ضئيلة فقط من البروتين من حبوب اللقاح، كما لم يُلاحظ وجود ارتباط جغرافي بين مواقع المحاصيل المعدلة وراثيًا والمناطق التي حدثت فيها ظاهرة انهيار مستعمرات النحل. [ ١٩٣ ]

إدارة

مربي نحل يدير النحل

اعتبارًا من 1 مارس 2007 ، قدم اتحاد أبحاث وإرشاد تربية النحل في منتصف المحيط الأطلسي (MAAREC) التوصيات المبدئية التالية لمربي النحل الذين لاحظوا أعراض انهيار مستعمرات النحل: [ 93 ]

  1. لا تجمع بين المستعمرات المنهارة والمستعمرات القوية.
  2. عند العثور على خلية نحل منهارة، قم بتخزين المعدات في مكان يمكنك فيه اتخاذ تدابير وقائية لضمان عدم وصول النحل إليها.
  3. إذا كنت تطعم نحلك شراب السكر، فاستخدم الفوماجيلين .
  4. إذا كنت تعاني من انهيار المستعمرات ولاحظت عدوى ثانوية، مثل مرض الحضنة الأوروبي ، فقم بمعالجة المستعمرات بالأوكسيتتراسيكلين ، وليس التيلوزين .

من الحلول المقترحة الأخرى لمزارعي المحاصيل الملقحة، التحول من استخدام النحالين إلى استخدام النحل المحلي ، مثل النحل الطنان ونحل البناء . [ 194 ] [ 195 ] ويمكن مساعدة النحل المحلي على الاستقرار من خلال توفير مواقع تعشيش مناسبة وبعض المحاصيل الإضافية التي يمكن أن يتغذى عليها (على سبيل المثال، بعد انتهاء موسم تلقيح المحاصيل التجارية في المزرعة). [ 196 ] [ 197 ]

نجح مربي نحل بريطاني في تطوير سلالة من النحل مقاومة لعث الفاروا. [ 198 ] [ 199 ] [ 200 ] كما يقاوم نحل العسل الروسي الإصابة بعث الفاروا، ولكنه لا يزال عرضة لعوامل أخرى مرتبطة باضطراب انهيار المستعمرات، ولديه سمات ضارة تحد من أهميته في تربية النحل التجارية.

في المملكة المتحدة، أُنشئت قاعدة بيانات وطنية للنحل في مارس 2009 لرصد انهيار مستعمرات النحل نتيجة انخفاض أعداد النحل بنسبة 15% خلال العامين السابقين. [ 201 ] وسيُستخدم هذا السجل، المُموّل من قِبل وزارة البيئة والغذاء والشؤون الريفية وتُديره الوحدة الوطنية للنحل ، لرصد المؤشرات الصحية للنحل والمساعدة في تحديد ما إذا كان قطاع العسل مُهددًا بظاهرة انهيار مستعمرات النحل. وقد دُعي 20,000 نحّال بريطاني للمشاركة. في أكتوبر 2010، صرّح ديفيد أستون من جمعية النحالين البريطانية قائلاً: "ما زلنا لا نعتقد أن انهيار مستعمرات النحل سببٌ لخسائر خلايا النحل في المملكة المتحدة، ومع ذلك، ما زلنا نشهد خسائر في خلايا النحل، يمكن تفسير معظمها إن لم يكن كلها. يتمثل النهج المتبع في تربية النحل في المملكة المتحدة في تعزيز الوعي بالإدارة المتكاملة لصحة النحل، أي تحديد العوامل التي تُضعف صحة الخلية ومحاولة القضاء عليها. ويشمل ذلك رفع مستوى مهارات النحالين من خلال التدريب والتثقيف، والتوعية بتدمير الموائل وتأثيره على توافر الغذاء (الرحيق وحبوب اللقاح)، وبالطبع إجراء بحوث حول انتشار الأمراض والحالات في المملكة المتحدة، إلى جانب المزيد من البحوث والتطوير التطبيقي لإيجاد حلول لها." [ 57 ] [ 59 ]

الأثر الاقتصادي والبيئي

إن نحل العسل ليس من الأنواع الأصلية في الأمريكتين ، وبالتالي فإن ضرورته كملقحات في الولايات المتحدة ومناطق أخرى في نصف الكرة الغربي تقتصر على الاستخدامات الزراعية والزينة بشكل صارم، حيث لا تتطلب النباتات الأصلية تلقيح نحل العسل، إلا في حالات الزراعة الأحادية المركزة - حيث تكون الحاجة إلى التلقيح كبيرة جدًا في وقت الإزهار لدرجة أنه يجب تركيز الملقحات بما يتجاوز قدرة النحل الأصلي (بالتكنولوجيا الحالية).

تُعدّ هذه الظاهرة بالغة الأهمية لمحاصيل مثل اللوز المزروع في كاليفورنيا، حيث يُعتبر نحل العسل الملقّح الرئيسي، وبلغت قيمة المحصول في عام 2011 نحو 3.6  مليار دولار. [ 202 ] وفي عام 2000، قُدّرت القيمة الإجمالية للمحاصيل الأمريكية التي تعتمد كليًا على تلقيح نحل العسل بأكثر من 15  مليار دولار. [ 203 ] وقد ارتفع إنتاج اللوز في كاليفورنيا من 370  مليون رطل في عام 1995 إلى رقم قياسي بلغ 2500  مليون رطل في عام 2019، بزيادة تجاوزت 30% خلال العقد الماضي وحده. [ 204 ] ونظرًا لهذا الطلب المرتفع على الملقّحات، ارتفعت تكلفة استئجار نحل العسل بشكل ملحوظ، حيث يستأجر قطاع اللوز في كاليفورنيا ما يقارب 1.6  مليون خلية نحل خلال فصل الربيع لتلقيح محاصيله. [ 205 ]  وعلى الصعيد العالمي، يُقدّم نحل العسل خدمات تلقيح تُقدّر قيمتها بنحو 200 مليار دولار . [ 2 ]

تُعدّ النحلات مسؤولة عن تلقيح ما يقارب ثلث أنواع المحاصيل الزراعية في الولايات المتحدة، بما في ذلك اللوز والخوخ والتفاح والإجاص والكرز والتوت البري والتوت الأسود والتوت الأحمر والبطيخ والشمام والخيار والفراولة . ويمكن تلقيح العديد من هذه النباتات، وليس جميعها، بواسطة حشرات أخرى في الولايات المتحدة، بما في ذلك أنواع أخرى من النحل ( مثل نحل القرع على القرعيات [ 206 ] ) ، ولكن عادةً ليس على نطاق تجاري. وبينما يستعين بعض مزارعي أنواع قليلة من المحاصيل المحلية بنحل العسل للمساعدة في التلقيح، إلا أنهم لا يحتاجون إليه بشكل خاص، وعندما يغيب نحل العسل عن منطقة ما، يُفترض أن الملقحات المحلية قد تستعيد مكانتها، كونها عادةً أكثر تكيفًا لخدمة تلك النباتات (بافتراض أن هذه النباتات تنمو عادةً في تلك المنطقة تحديدًا).

مع ذلك، ورغم أن العديد من الأنواع الأخرى أكثر كفاءة في التلقيح على المستوى الفردي، إلا أنه في 30% من أنواع المحاصيل التي يُستخدم فيها نحل العسل، لا يمكن الاستفادة من معظم الملقحات المحلية على نطاق واسع بسهولة أو فعالية نحل العسل، بل إنها في كثير من الأحيان لا تزور النباتات إطلاقًا. يمكن نقل خلايا النحل من محصول إلى آخر حسب الحاجة، وسيزور النحل العديد من النباتات بأعداد كبيرة، معوضًا بذلك نقص كفاءته من خلال التلقيح المكثف . ولذلك، فإن الجدوى التجارية لهذه المحاصيل مرتبطة ارتباطًا وثيقًا بصناعة تربية النحل . في الصين ، يُعد التلقيح اليدوي لبساتين التفاح عملية شاقة ومستهلكة للوقت ومكلفة. [ 207 ] [ 208 ]

في مناطق العالم القديم التي تستوطنها، تُعدّ نحل العسل ( Apis mellifera ) من أهم الملقحات، فهي ضرورية للحفاظ على الموائل الطبيعية هناك، بالإضافة إلى أهميتها للمجتمعات البشرية (للحفاظ على الموارد الغذائية). [ 209 ] وعندما تتراجع أعداد نحل العسل، تتراجع أعداد النباتات أيضًا. [ 210 ] في الزراعة، تعتمد بعض النباتات كليًا على نحل العسل لتلقيحها وإنتاج الثمار، بينما تعتمد نباتات أخرى عليه فقط لتعزيز قدرتها على إنتاج ثمار أفضل وأكثر صحة. كما يُساعد نحل العسل النباتات على تقليل الفترة بين الإزهار وعقد الثمار، مما يُقلل من خطر العوامل الضارة مثل الآفات والأمراض والمواد الكيميائية والظروف الجوية، إلخ. [ 209 ] ستكون النباتات المتخصصة التي تتطلب نحل العسل أكثر عرضة للخطر في حال تراجع أعداده، بينما ستتأثر النباتات العامة التي تستخدم حيوانات أخرى كملقحات (أو التلقيح بالرياح أو التلقيح الذاتي) بشكل أقل لوجود مصادر أخرى للتلقيح. [ 209 ]

مع ذلك، تُساهم نحل العسل في تلقيح ما يقارب 75% من جميع أنواع النباتات المستخدمة مباشرةً في غذاء الإنسان حول العالم. [ 209 ] [ 211 ] لذا، فإن الخسارة الكارثية لنحل العسل قد تُحدث أثرًا بالغًا؛ إذ يُقدّر أن سبعة من أصل 60 محصولًا رئيسيًا في اقتصاد أمريكا الشمالية ستُفقد، وهذا في منطقة واحدة فقط من العالم. وستتأثر المزارع ذات الأنظمة المكثفة (الزراعة الكثيفة) أكثر من غيرها مقارنةً بالمزارع ذات الأنظمة غير المكثفة (الحدائق المحلية الصغيرة التي تعتمد على النحل البري) نظرًا لاعتمادها على نحل العسل. وتشهد هذه المزارع طلبًا كبيرًا على خدمات تلقيح نحل العسل، والتي تُكلّف في الولايات المتحدة وحدها 1.25  مليار دولار سنويًا. [ 211 ] إلا أن هذه التكلفة تُعوَّض جزئيًا، حيث يُدرّ نحل العسل، كمُلقِّح، ما بين 22.8 و57  مليار يورو على مستوى العالم. [ 210 ]

  • قدمت حلقة من برنامج Nature عام 2007 بعنوان "صمت النحل" عدة تفسيرات تخمينية لهذه الظاهرة. [ 212 ]
  • أشار الفيلم الوثائقي " اختفاء النحل" الذي صدر عام 2009 إلى مبيدات النيونيكوتينويد باعتبارها السبب الأكثر ترجيحاً، على الرغم من أن الخبراء الذين تمت مقابلتهم أقروا بعدم وجود بيانات مؤكدة حتى الآن. [ 213 ]
  • تضمن الفيلم الوثائقي الطويل " ملكة الشمس: ماذا تخبرنا النحلات؟" الذي صدر عام 2010، مقابلات مع مربي النحل والعلماء والمزارعين والفلاسفة. [ 214 ]
  • في فقرة "كوانزا" من حلقة "عطلة فيوتوراما الرائعة" من مسلسل الخيال العلمي التلفزيوني المتحرك فيوتوراما (الموسم 6، الحلقة 15، تم بثها لأول مرة في 21/11/2010)، تم العثور على CCD - المشار إليه باسم "متلازمة انهيار المستعمرة" - في خلية من نحل الفضاء العملاق عندما ذهب طاقم بلانيت إكسبريس إلى هناك بحثًا عن شمع العسل لصنع شموع كوانزا .
  • أشار الفيلم الوثائقي "نحل النيكوتين" الذي صدر عام 2012 إلى أن مبيدات النيونيكوتينويد هي المسؤولة بشكل رئيسي عن اضطراب انهيار مستعمرات النحل. [ 215 ]
  • تناول فيلم "أكثر من العسل" ، وهو فيلم وثائقي صدر عام 2012، العلاقة بين البشر والنحل واستكشف الأسباب المحتملة لظاهرة انهيار مستعمرات النحل. [ 216 ]
  • في الموسم الثالث من المسلسل التلفزيوني Elementary ، كان انهيار مستعمرات النحل موضوعًا متكررًا حيث ألقى هولمز باللوم على المبيدات الحشرية في الحلقة 10 وطرح نظريات حول العلاجات في الحلقة 14. في الحلقة 23 "الهروب"، حقق هولمز وواتسون في وفاة باحث تابع لوزارة الزراعة الأمريكية كان يجري دراسات ميدانية حول تفشي انهيار مستعمرات النحل في شمال شرق الولايات المتحدة الأمريكية.
  • عرض الفيلم القصير لعام 2016 بعنوان "اضطراب انهيار المستعمرات: حياة بلا نحل" ​​صورة مبالغ فيها ومتشائمة لمستقبل الحياة بعد انقراض النحل. [ 217 ]
  • عرضت حلقة " مكروه في الأمة " من مسلسل " المرآة السوداء " مستقبلاً يتم فيه تطوير النحل الميكانيكي لمكافحة انهيار مستعمرات النحل.
  • في حلقة "مرايا بيت الرعب" من مسلسل " كلوك أند داغر "، ناقشت تاندي بوين ومينا هيس تناقص أعداد النحل الطنان الأمريكي كل بضعة عقود. وكانت الحلقة الأخيرة من الموسم الأول بعنوان "انهيار المستعمرة".
  • في فيلم Bugonia لعام 2025 ، يعتقد تيدي، أحد الشخصيات الرئيسية، أن هذه الظاهرة سببها الرئيس التنفيذي لشركة طبية حيوية، والذي يظنه كائناً فضائياً. في ذهن الشخصية، تعكس ظاهرة CCD تجربة البشر على الأرض وهم يُبادون تدريجياً من الوجود على يد هذا الجنس الفضائي المذكور. [ 218 ]

انظر أيضاً

مراجع

  1. "اضطراب انهيار المستعمرات" . وكالة حماية البيئة الأمريكية . 29 أغسطس 2013. تم الاطلاع عليه بتاريخ 18 سبتمبر 2019 .
  2. 1 2 3 4 5 أولدرويد، بنجامين ب. (2007). "ما الذي يقتل نحل العسل الأمريكي؟" . مجلة PLOS Biology . 5 (6). e168. doi : 10.1371/journal.pbio.0050168 . PMC 1892840. PMID 17564497 .  
  3. 1 2 3 4 5 6 7 8 دينيس فان إنجيلسدورب؛ ديانا كوكس فوستر؛ ماريان فريزر؛ نانسي أوستيجوي؛ جيري هايز (5 يناير 2007). "التقرير الأولي عن اضطراب انهيار المستعمرات" (ملف PDF) . اتحاد أبحاث وإرشاد تربية النحل في منطقة وسط المحيط الأطلسي (MAAREC) - فريق عمل اضطراب انهيار المستعمرات. ص 22. مؤرشف من النسخة الأصلية (ملف PDF) بتاريخ 25 سبتمبر 2015. تم الاطلاع عليه بتاريخ 24 أبريل 2007 . 
  4. فان إنجلسدورب، دينيس (3 أغسطس 2009). " اضطراب انهيار المستعمرات: دراسة وصفية" . PLOS ONE . 4 (8). e6481. Bibcode : 2009PLoSO...4.6481V . doi : 10.1371/journal.pone.0006481 . PMC 2715894. PMID 19649264 .  
  5. ^ دوبونت ، جايل (29 أغسطس 2007). "Les abeilles malades de l'homme" . لوموند (بالفرنسية) . تم الاسترجاع في 23 مارس 2018 .
  6. ضعف وانهيار وموت خلايا النحل؛ نوفمبر 2008 - تم التحديث في أبريل 2009 anses.fr
  7. "محضر اجتماع جمعية أيرلندا الشمالية" . 8 يونيو 2009. تم الاطلاع عليه في 22 يونيو 2010 عبر Theyworkforyou.com.
  8. «تراجع أعداد نحل العسل أصبح ظاهرة عالمية، بحسب الأمم المتحدة» . Independent.co.uk . 10 مارس 2011.
  9. "اضطرابات مستعمرات نحل العسل العالمية وغيرها من التهديدات التي تواجه الحشرات الملقحة" (ملف PDF) . مؤرشف من النسخة الأصلية (ملف PDF) بتاريخ 26 سبتمبر 2014.
  10. "مستعمرات النحل: تزايد أعدادها عالميًا" . الإحصاءات الدولية . المكتب الاتحادي للإحصاء في ألمانيا . 2 مارس 2023. تاريخ الاطلاع: 2 أبريل 2024. قدّرت منظمة الأغذية والزراعة (الفاو) عدد مستعمرات النحل في العالم بنحو 101.6 مليون مستعمرة في عام 2021. وبالمقارنة مع عام 1990، يمثل هذا زيادة بنسبة 47%.
  11. تسليط الضوء: حماية الملقحات. مؤرشف في 8 يوليو 2013 على موقع Wayback Machine . Fao.org. تم الاطلاع عليه في 12 أبريل 2014.
  12. واينز، مايكل (28 مارس 2013). "مرض غامض يقتل المزيد من النحل، ويزيد من القلق في المزارع" . صحيفة نيويورك تايمز . تم الاطلاع عليه في 31 مارس 2013 .
  13. 1 2 3 آيزن، مارسيلو أ.؛ هاردر، لورانس د. (9 يونيو 2009). "المخزون العالمي من نحل العسل المستأنس ينمو بوتيرة أبطأ من الطلب الزراعي على التلقيح" ( ملف PDF) . علم الأحياء الحالي . 19 (11): 915-918 . Bibcode : 2009CBio...19..915A . doi : 10.1016/j.cub.2009.03.071 . PMID 19427214. S2CID 12353259. تاريخ الاسترجاع: 10 سبتمبر 2020 .  
  14. سيسلا، ويليام م. (2002). منتجات الغابات غير الخشبية من الأشجار عريضة الأوراق المعتدلة . روما: منظمة الأغذية والزراعة . ISBN 92-5-104855-X.
  15. "حجم إنتاج العسل الطبيعي في جميع أنحاء العالم من عام 2010 إلى عام 2018 (بالألف طن متري)" . ستاتيستا . 24 أبريل 2020. تم الاطلاع عليه في 10 سبتمبر 2020 .
  16. سيغال، ديفيد؛ جازبيك، سيريل (19 أغسطس 2023). "النحالون الذين لا يريدونك أن تشتري المزيد من النحل" . صحيفة نيويورك تايمز . تم الاطلاع عليه في 3 نوفمبر 2023 .
  17. 1 2 3 4 5 6 7 لجنة توجيهية لاضطراب انهيار المستعمرات (يونيو 2010). "تقرير مرحلي عن اضطراب انهيار المستعمرات" (ملف PDF) . وزارة الزراعة الأمريكية . تاريخ الاطلاع: 9 يونيو 2014 .
  18. «أسباب متعددة لانهيار المستعمرة - تقرير» . 3 News NZ . 3 مايو 2013. مؤرشف من الأصل في 29 أكتوبر 2013. تم الاطلاع عليه في 3 مايو 2013 .
  19. 1 2 سيبيرو، ألمودينا؛ رافويت، يورغن. غوميز-موراتشو، تمارا؛ برنال، خوسيه لويس؛ ديل نوزال، ماريا J .؛ بارتولومي، كارولينا؛ ماسيدي، خوليو؛ ميانا، أرانزازو؛ غونزاليس بورتو، أميليا ف.؛ دي جراف، ديرك C.؛ مارتن هيرنانديز، راكيل؛ هيجيس ، ماريانو (15 سبتمبر 2014). "فحص شامل لمستعمرات نحل العسل المنهارة في إسبانيا: دراسة حالة" . ملاحظات أبحاث BMC . 7 (1) 649. بيب كود : 2014BMCRN...7..649C . دوى : 10.1186 / 1756-0500-7-649 . ردمك 1756-0500 . PMC 4180541. PMID 25223634 .   
  20. ١ ٢ ٣ "مربو النحل المتعثرون ينجحون في تثبيت أعداد نحل العسل في الولايات المتحدة بعد نفوق ما يقرب من نصف الخلايا العام الماضي" . بي بي إس . ٢٢ يونيو ٢٠٢٣.
  21. روبين إم. أندروود؛ دينيس فان إنجلسدورب. "اضطراب انهيار المستعمرات: هل رأينا هذا من قبل؟" . جامعة ولاية بنسلفانيا، قسم علم الحشرات . تم الاطلاع عليه بتاريخ 2 مايو 2010 .
  22. بنجامين ليستر (7 مارس 2007). "لغز النحل المحتضر" . مجلة كوزموس . مؤرشف من الأصل في 24 مارس 2008.
  23. vanEngelsdorp, Dennis; Evans, Jay D.; Saegerman, Claude; Mullin, Chris; Haubruge, Eric; Nguyen, Bach Kim; Frazier, Maryann; Frazier, Jim; Cox-Foster, Diana; Chen, Yanping; Underwood, Robyn; Tarpy, David R.; Pettis, Jeffery S. (3 August 2009). Brown, Justin (ed.). "Colony Collapse Disorder: A Descriptive Study". PLOS ONE. 4 (8) e6481. Bibcode:2009PLoSO...4.6481V. doi:10.1371/journal.pone.0006481. ISSN 1932-6203. PMC 2715894. PMID 19649264.
  24. Neumann, Peter; Carreck, Norman L. (2010). "Honey bee colony losses"(PDF). Journal of Apicultural Research. 49 (1): 1–6. Bibcode:2010JApiR..49....1N. doi:10.3896/IBRA.1.49.1.01. S2CID 84512885.أيقونة الوصول المفتوح
  25. "BEE DISEASE MYSTERY SOLVED?: DISCOVERY AT ABERDEEN UNIVERSITY". The Manchester Guardian (1901–1959). 1920. p. 8. ProQuest 476426126. Retrieved 1 February 2022.
  26. Anonymous (1918). "Strange Behavior". American Bee Journal. 58: 353. Retrieved 23 July 2012.
  27. Anonymous (1919). "Bees leave hive". American Bee Journal. 59: 385.
  28. Mraz, Charles (1965). "The Mystery Disease". Gleanings in Bee Culture. 93: 422–24.
  29. Mraz, Charles (1977). "Disappearing Disease in Mexico". Gleanings in Bee Culture. 105: 198.
  30. Oertel, E. (1965). "Many bee colonies dead of an unknown cause". American Bee Journal. 105: 48–49.
  31. "Wild bee decline 'catastrophic'". BBC News. 23 April 2008.
  32. 1234Johnson, Renée (7 January 2010). "Honey Bee Colony Collapse Disorder"(PDF). Congressional Research Service. Retrieved 24 May 2012.
  33. وزارة الزراعة الأمريكية (2014). "مسح سنوي يُظهر نتائج أفضل للملقحات، لكن الخسائر لا تزال كبيرة. الإصدار رقم 0088.14" . وزارة الزراعة الأمريكية . تاريخ الاطلاع: 21 أغسطس 2015 .
  34. «الولايات المتحدة تُشكّل فريق عمل معنيّاً بفقدان نحل العسل» . بي بي سي نيوز . 20 يونيو 2014. تاريخ الاطلاع: 21 يونيو 2014 .
  35. 1 2 رايلي، لورا. "شهد الشتاء الماضي أعلى خسائر في مستعمرات نحل العسل على الإطلاق" . صحيفة واشنطن بوست . تم الاطلاع عليه في 1 ديسمبر 2019 .
  36. "المساعدة الطارئة للماشية ونحل العسل والأسماك المستزرعة (ELAP)" . temp_FSA_02_Landing_InteriorPages . تم الاطلاع عليه في 1 ديسمبر 2019 .
  37. وكالة حماية البيئة الأمريكية، مكتب برامج حماية الأنواع المهددة بالانقراض (3 سبتمبر 2013). "إجراءات وكالة حماية البيئة لحماية الملقحات" . وكالة حماية البيئة الأمريكية . تم الاطلاع عليه في 1 ديسمبر 2019 .
  38. فان دام، أندرو (29 مارس 2024). "لحظة، هل سجلت أمريكا فجأة رقماً قياسياً في عدد النحل؟" . تم الاطلاع عليه بتاريخ 4 مايو 2024 .
  39. 1 2 "اضطراب انهيار المستعمرات" . pollinator.cals.cornell.edu . شبكة الملقحات في جامعة كورنيل . تم الاطلاع عليه بتاريخ 10 ديسمبر 2018 .
  40. وكالة حماية البيئة الأمريكية (29 أغسطس 2013). "اضطراب انهيار المستعمرات" . وكالة حماية البيئة الأمريكية . تم الاطلاع عليه بتاريخ 10 ديسمبر 2018 .
  41. "اضطراب انهيار المستعمرات" . sfyl.ifas.ufl.edu . UF/IFAS Extension . تم الاطلاع عليه بتاريخ 10 ديسمبر 2018 .
  42. "مناقشة ظاهرة انهيار اضطراب المستعمرات" . المجلس الكندي للعسل. 27 يناير 2007. مؤرشف من الأصل في 29 يوليو 2007.
  43. 1 2 3 4 5 6 7 فان إنجيلسدورب، دينيس؛ إيفانز، جاي دي؛ سيجرمان، كلود؛ مولين، كريس؛ هاوبورج، إريك؛ نغوين، باخ كيم؛ فريزر، ماريان؛ فريزر، جيم؛ كوكس-فوستر، ديانا؛ تشين، يان بينغ؛ أندروود، روبين؛ تاربي، ديفيد آر؛ بيتيس، جيفري إس. (3 أغسطس 2009). "اضطراب انهيار المستعمرات: دراسة وصفية" . PLOS ONE . 4 (8) e6481. Bibcode : 2009PLoSO...4.6481V . doi : 10.1371/journal.pone.0006481 . PMC 2715894. PMID 19649264 .  
  44. فان إنجيلسدورب، دينيس؛ ميكسنر، مارينا دوريس (يناير 2010). "مراجعة تاريخية لأعداد نحل العسل المُدار في أوروبا والولايات المتحدة والعوامل التي قد تؤثر عليها". مجلة علم أمراض اللافقاريات . 103 : S80– S95. Bibcode : 2010JInvP.103S..80V . doi : 10.1016/j.jip.2009.06.011 . PMID 19909973 . 
  45. 1 2 3 فان إنجيلسدورب، دينيس؛ هايز، جيري؛ أندروود، روبين م؛ بيتيس، جيفري س (يناير 2010). "دراسة استقصائية لخسائر خلايا نحل العسل في الولايات المتحدة، من خريف 2008 إلى ربيع 2009" . مجلة أبحاث تربية النحل . 49 (1): 7-14 . Bibcode : 2010JApiR..49....7V . doi : 10.3896/IBRA.1.49.1.03 . S2CID 86029370 . 
  46. 1 2 3 داينات، بنيامين؛ فان إنجيلسدورب، دينيس؛ نيومان، بيتر (فبراير 2012). "اضطراب انهيار المستعمرات في أوروبا". تقارير علم الأحياء الدقيقة البيئية . 4 (1): 123-125 . Bibcode : 2012EnvMR...4..123D . doi : 10.1111/j.1758-2229.2011.00312.x . PMID 23757238 . 
  47. "اضطراب انهيار المستعمرات (CCD) وتأثير عمر النحل على الفيزيولوجيا المرضية لنحل العسل" . ResearchGate . تم الاطلاع عليه بتاريخ 6 مايو 2019 .
  48. جونسون، آر إم؛ إيفانز، جيه دي؛ روبنسون، جي إي؛ بيرنباوم، إم آر (24 أغسطس 2009). " تغيرات في وفرة النسخ الجينية المتعلقة باضطراب انهيار مستعمرات نحل العسل (أبيس ميليفيرا)" . وقائع الأكاديمية الوطنية للعلوم . 106 ( 35): 14790-14795 . Bibcode : 2009PNAS..10614790J . doi : 10.1073/pnas.0906970106 . PMC 2736458. PMID 19706391 .  
  49. كونغ، كيونغمان؛ ستوكينغر، مايكل ب.؛ تشانغ، يويمينغ؛ تاشيرو، هيروفومي؛ لين، تشين ليانغ غلين (أغسطس 2008). "وجود تسلسلات الحمض النووي الريبوزي الريبوسومي في الحمض النووي الريبوزي متعدد الأدينين ووظائفه المحتملة". مجلة التكنولوجيا الحيوية . 3 (8): 1041-1046 . doi : 10.1002/biot.200800122 . PMID 18683164. S2CID 27571129 .  
  50. 1 2 3 4 5 فانينجلسدورب، دينيس؛ هايز، جيري؛ أندروود، روبين م.؛ بيتيس، جيفري (2008). " دراسة استقصائية لخسائر خلايا نحل العسل في الولايات المتحدة، من خريف 2007 إلى ربيع 2008" . PLOS ONE . 3 (12) e4071. Bibcode : 2008PLoSO...3.4071V . doi : 10.1371/journal.pone.0004071 . PMC 2606032. PMID 19115015 .    
  51. ساهبا، إيمي (29 مارس 2007). "الوفيات الغامضة لنحل العسل" . سي إن إن موني . مؤرشف من الأصل في 6 مايو 2007. تم الاطلاع عليه في 4 أبريل 2007 .
  52. 1 2 3 4 5 فان إنجلسدورب، د.؛ أندروود، ر.؛ كارون، د.؛ هايز، ج. الابن (2007). "تقدير خسائر خلايا النحل المُدارة في شتاء 2006-2007: تقرير بتكليف من مفتشي المناحل في أمريكا". مجلة النحل الأمريكية .
  53. «على الرغم من ارتفاع معدل الخسائر منذ عام 2006، فإن أعداد خلايا نحل العسل في الولايات المتحدة مستقرة» . دائرة البحوث الاقتصادية. www.ers.usda.gov . وزارة الزراعة الأمريكية. مؤرشف من الأصل في 4 أغسطس 2019. تم الاطلاع عليه في 29 يناير 2019 .
  54. "الآثار الاقتصادية والاستجابات للتغيرات في صحة نحل العسل" (ملف PDF) . دائرة البحوث الاقتصادية. وزارة الزراعة الأمريكية. مؤرشف من الأصل (ملف PDF) بتاريخ 7 يوليو 2019. تم الاطلاع عليه بتاريخ 29 يناير 2019 .
  55. "مستعمرات نحل العسل" (ملف PDF) . وزارة الزراعة الأمريكية . تم الاطلاع عليه بتاريخ 29 يناير 2019 .
  56. فان دام، أندرو (29 مارس 2024). "تحليل | لحظة، هل لدى أمريكا فجأة عدد قياسي من النحل؟" . صحيفة واشنطن بوست . تم الاطلاع عليه في 1 أبريل 2024 .
  57. 1 2 "لماذا تموت نحل أوروبا؟" . بي بي سي نيوز . 20 نوفمبر 2008.
  58. 1 2 3 4 بنجامين، أليسون (2 مايو 2010). "مخاوف على المحاصيل مع ظهور أرقام صادمة من أمريكا تُظهر حجم كارثة النحل" . صحيفة الغارديان . لندن.
  59. 1 2 دوغلاس، إيان (8 أكتوبر 2010). "دراسة تكشف أسباب اضطراب انهيار مستعمرات النحل" . صحيفة ديلي تلغراف . لندن.
  60. ^ بول مغا (20 أغسطس 2007). "La mort des abeilles التقى بالكوكب في خطر" . ليه إيكو (بالفرنسية).
  61. ^ “Immer weniger Imker – Deutschen Bienen geht es القناة” (في المانيا). ن-تف. 11 مايو 2007.
  62. ^ “Hiver Fatal pour la moitié des Colony d’abeilles en Suisse” (بالفرنسية). راديو وتلفزيون سويسرا. 22 مايو 2012 . تم الاسترجاع 22 مايو 2012 .
  63. ^ ليو، تشيجوانج؛ تشن تشاو. نيو، تشينغشينج؛ تشى، وينزونغ؛ يوان، تشونينج؛ سو، سونغكون؛ ليو، شيدونغ؛ تشانغ، ينغشنغ؛ تشانغ، شيوين. جي تينغ. داي، رونغ قوه؛ تشانغ، تشونغيين. وانغ، شونهاي؛ جاو، فوتشاو؛ قوه، هايكون. الوقف، ليبينغ. دينغ، غيلينغ؛ شي ، وي (5 أغسطس 2016). “نتائج مسح خسائر مستعمرة نحل العسل ( Apis mellifera ) في الصين (2010-2013)”. مجلة أبحاث تربية النحل . 55 (1): 29– 37. بيب كود : 2016JApiR..55...29L . دوى : 10.1080/00218839.2016.1193375 . S2CID 89081470 . 
  64. ماكدونيل، تيم (9 يوليو 2015). "إليكم سبب موت جميع النحل" . مجلة ماذر جونز . تم الاطلاع عليه بتاريخ 8 فبراير 2017 .
  65. ويليامز، جيفري ر.؛ تاربي، ديفيد ر.؛ فانينجلسدورب، دينيس؛ شوزات، ماري بيير؛ كوكس-فوستر، ديانا ل.؛ ديلابلين، كيث س.؛ نيومان، بيتر؛ بيتيس، جيفري س.؛ روجرز، ريتشارد إي إل؛ شاتلر، ديف (2010). "اضطراب انهيار المستعمرات في سياقه" . BioEssays . 32 (10): 845-846 . Bibcode : 2010BiEss..32..845W . doi : 10.1002/ bies.201000075 . PMC 3034041. PMID 20730842 .  
  66. لو كونت، إيف؛ إليس، ماريون؛ ريتر، وولفغانغ (12 أبريل 2010). " عث الفاروا وصحة نحل العسل: هل يمكن أن يفسر عث الفاروا جزءًا من خسائر المستعمرات؟" (ملف PDF) . مجلة علم النحل . 41 (3): 353-363 . doi : 10.1051/apido/2010017 . S2CID 7708607 . أيقونة الوصول المفتوح
  67. بيشر، ماتياس أ.؛ أوزبورن، جولييت ل.؛ ثوربيك، بيرنيل؛ كينيدي، بيتر ج.؛ غريم، فولكر (2013). " نحو منهج نظامي لفهم تراجع نحل العسل: تقييم وتوليف النماذج الحالية" . مجلة علم البيئة التطبيقية . 50 (4): 868-880 . doi : 10.1111/1365-2664.12112 . PMC 3810709. PMID 24223431 .  
  68. 1 2 فان دير سلويز، جيرون ب؛ سيمون-ديلسو، نوا؛ غولسون، ديف؛ ماكسيم، لورا؛ بونماتان، جان مارك؛ بيلزونس، لوك ب (سبتمبر 2013). "المبيدات النيونيكوتينويدية، واضطرابات النحل، واستدامة خدمات التلقيح" . الرأي الحالي في الاستدامة البيئية . 5 ( 3-4 ): 293-305 . Bibcode : 2013COES....5..293V . doi : 10.1016/j.cosust.2013.05.007 .
  69. وزارة الزراعة الأمريكية (17 أكتوبر 2012). تقرير عن المؤتمر الوطني لأصحاب المصلحة في صحة نحل العسل، اللجنة التوجيهية للمؤتمر الوطني لأصحاب المصلحة في صحة نحل العسل (ملف PDF) (تقرير). مؤرشف من الأصل (ملف PDF) في 20 مايو 2014. تم الاطلاع عليه في 4 يونيو 2014 .
  70. جينيرش، إلكي (2010). "أمراض نحل العسل: التهديدات الحالية لنحل العسل وتربية النحل" ( ملف PDF) . مجلة علم الأحياء الدقيقة التطبيقية والتكنولوجيا الحيوية . 87 (1): 87-97 . doi : 10.1007/s00253-010-2573-8 . PMID 20401479. S2CID 859133. مؤرشف من الأصل (ملف PDF) في 7 يونيو 2014. تم الاطلاع عليه في 28 مايو 2014 .  
  71. سميث، كريستين م.؛ لوه، إليزابيث هـ.؛ روستال، ميليندا ك.؛ زامبرانا-توريليو، كارلوس م.؛ مينديولا، لوسيانا؛ داسزاك، بيتر (2013). "مسببات الأمراض والآفات والاقتصاد: عوامل تدهور وخسائر مستعمرات نحل العسل". EcoHealth . 10 ( 4): 434-445 . doi : 10.1007/s10393-013-0870-2 . PMID 24496582. S2CID 1297723 .  
  72. 1 2 وودي، تود (24 يوليو 2013). "العلماء يكتشفون سبب نفوق النحل، والأمر أسوأ مما كنت تظن" . كوارتز .
  73. "خطة عمل اضطراب انهيار المستعمرات" (ملف PDF) . وزارة الزراعة الأمريكية . 20 يونيو 2007.
  74. "CCD Steering Committee, Colony Collapse Disorder Progress Report (US Department of Agriculture, Washington, DC, 2009)"(PDF). Archived from the original(PDF) on 18 July 2011. Retrieved 22 June 2010.
  75. Ratnieks, F.L.W.; Carreck, N.L. (2010). "Clarity on Honey Bee Collapse?". Science. 327 (5962): 152–53. Bibcode:2010Sci...327..152R. doi:10.1126/science.1185563. PMID 20056879. S2CID 206524895.
  76. Dennis vanEngelsdorp, Why are the bees dying?Archived 22 February 2014 at the Wayback Machine, The Real News Network, 2013.08.04
  77. Dennis vanEngelsdorp, Stop Selling Bee-Harming PlantsArchived 16 February 2014 at the Wayback Machine, The Real News Network, 2014.02.14
  78. 12Goulson, Dave; Nicholls, Elizabeth; Botías, Cristina; Rotheray, Ellen L. (26 February 2015). "Bee Declines Driven by Combined Stress from Parasites, Pesticides and Lack of Flowers"(PDF). Science. 347 (6229) 1255957. doi:10.1126/science.1255957. PMID 25721506. S2CID 206558985.
  79. 12"What's behind bee declines and colony collapse? Latest science on stress from parasites, pesticides, habitat loss".
  80. "Colony Collapse Disorder". Fruit Times. 26 (1). 23 January 2007.
  81. 12"Bee Mites Suppress Bee Immunity, Open Door For Viruses And Bacteria". ScienceDaily.
  82. 12JR Minkel (7 September 2007). "Mysterious Honeybee Disappearance Linked to Rare Virus". Science News. Scientific American. Retrieved 7 September 2007.
  83. Jennifer Welsh (7 June 2012). "Mites and Virus Team Up to Wipe Out Beehives". livescience.com. Retrieved 24 January 2023.
  84. ^ جوزمان نوفوا، إرنستو؛ اكليس، ليزلي. كالفيت، ييريلي؛ ماكجوان، جانين؛ كيلي، بول جي. كوريا بينيتيز ، أدريانا (8 يناير 2010). " الفاروا المدمر هو السبب الرئيسي للوفاة وانخفاض أعداد مستعمرات نحل العسل ( Apis mellifera ) التي تقضي فصل الشتاء في أونتاريو، كندا" (PDF) . أبيدولوجي . 41 (4): 443-50 . دوى : 10.1051/apido/2009076 . S2CID 10898654 . 
  85. جيمي إليس (16 أبريل 2007). "اضطراب انهيار مستعمرات النحل (CCD) في نحل العسل" . جامعة فلوريدا. مؤرشف من الأصل في 18 يناير 2009.
  86. شي، شيان بينغ؛ هوانغ، زاكاري ي.؛ تسنغ، تشي جيانغ (15 يونيو 2016). "لماذا تفضل عث الفاروا النحل الحاضن؟" . التقارير العلمية . 6 (1) 28228. Bibcode : 2016NatSR...628228X . doi : 10.1038/srep28228 . PMC 4908398. PMID 27302644 .  
  87. نيك كيلفرت (30 يناير 2020). "علماء يعدلون بكتيريا أمعاء نحل العسل لمكافحة عث الفاروا المسبب لانهيار المستعمرات وفيروس تشوه الأجنحة" . ABC Science.
  88. أندرو سي. ريفكين (7 سبتمبر 2007). "يُنظر إلى الفيروس على أنه المشتبه به في نفوق نحل العسل" . صحيفة نيويورك تايمز . تم الاطلاع عليه بتاريخ 7 سبتمبر 2007 .
  89. "دراسة جينومية تكشف عن سبب محتمل لاضطراب انهيار المستعمرات" . ساينس ديلي . 25 أغسطس 2009. تم الاطلاع عليه بتاريخ 24 يناير 2023 .
  90. هيجيس، م؛ مارتن، ر؛ ميانا، أ (2006). " نوزيما سيرانا ، طفيلي ميكروسبوريديا جديد في نحل العسل في أوروبا". مجلة علم أمراض اللافقاريات . 92 (2): 93-95 . Bibcode : 2006JInvP..92...93H . doi : 10.1016/j.jip.2006.02.005 . PMID 16574143 . 
  91. طفيلي آسيوي يقتل النحل الغربي  – عالم ، بلانيت آرك، إسبانيا: 19 يوليو 2007
  92. ماريا مانسيلا، Les abeilles sont-elles en Train de disparaître? ، شارع 89 ، 29 أغسطس 2007 (بالفرنسية) .
  93. 1 2 دينيس فان إنجيلسدورب، إم. فريزر؛ دي. كارون (1 مارس 2007). "توصيات مبدئية لخلايا النحل التي تعاني من انهيار مستعمرات النحل" (ملف PDF) . اتحاد أبحاث وإرشاد تربية النحل في منطقة وسط المحيط الأطلسي .
  94. ^ ماريانو هيجيس. مارتن هيرنانديز، راكيل؛ غاريدو بايلون، إنكارنا؛ غونزاليس بورتو، أميليا ف.؛ غارسيا بالنسيا، بيلار؛ ميانا، أرانزازو؛ ديل نوزال، ماريا J .؛ مايو، ر. برنال، خوسيه ل. (2009). “انهيار مستعمرة نحل العسل بسبب نوزيما سيراناي في المناحل المهنية”. تقارير علم الأحياء الدقيقة البيئية . 1 (2): 110– 13. بيب كود : 2009EnvMR...1..110H . دوى : 10.1111/j.1758-2229.2009.00014.x . بميد 23765741 . 
  95. "علاج لانهيار مستعمرات نحل العسل؟" . ساينس ديلي . تم الاطلاع عليه بتاريخ 24 يناير 2023 .
  96. "علم الأحياء الدقيقة: هل تم علاج انهيار المستعمرات؟" . مجلة نيتشر . 458 (7241): 949. 2009. Bibcode : 2009Natur.458T.949. doi : 10.1038 /458949d .
  97. ^ وولفجانج ريتر. " النوزيما سيراناي - النوزيما الآسيوية - الفطريات المسببة للمرض - هل هي عبارة عن لفظ جديد أو أول ما يتم اكتشافه؟" (باللغة الألمانية). جامعة ألبرت لودفيغ فرايبورغ . 
  98. ريتر، وولفغانغ. " تأكيد وجود ناقل مرض النوزيما الآسيوي - نوزيما سيرانا - هل هذه إصابة جديدة أم تم اكتشافها للتو؟" . موراي بي كيبرز . ترجمة: ماك آرثر، إريك. مؤرشف من الأصل في 14 فبراير 2007.
  99. سابين راسل (26 أبريل 2007). "عالم من جامعة كاليفورنيا في سان فرانسيسكو يتعقب مشتبهاً به في نفوق نحل العسل" . صحيفة سان فرانسيسكو كرونيكل . مؤرشف من الأصل في 28 أبريل 2007.
  100. جيا-روي تشونغ؛ توماس إتش. ماو الثاني (26 أبريل 2007). "ربما يكون الخبراء قد وجدوا ما يزعج النحل" . صحيفة لوس أنجلوس تايمز . تم الاطلاع عليه بتاريخ 31 ديسمبر 2010 .
  101. سيث بورنشتاين (2 مايو 2007). "نفوق نحل العسل يهدد الإمدادات الغذائية، وكالة أسوشيتد برس (2/5/2007)" . وكالة أسوشيتد برس. مؤرشف من الأصل في 5 مايو 2007. تم الاطلاع عليه في 7 مايو 2007 .
  102. تشابون، ل.، إم دي إليس، وإيه إل زالانسكي. 2009. " مرض النوزيما وعث القصبة الهوائية في المنطقة الشمالية الوسطى - دراسة استقصائية لعام 2008". وقائع مؤتمر أبحاث النحل الأمريكي. مجلة النحل الأمريكية 149: 585-86.
  103. "علم الوراثة السكانية وتوزيع N. ceranae في الولايات المتحدة، مختبر علم الوراثة الحشرية بجامعة أركنساس" . Comp.uark.edu. مؤرشف من الأصل في 18 يناير 2018. تم الاطلاع عليه في 22 يونيو 2010 .
  104. زالانسكي، أ. ل.، ج. ويتاكر، وب. كابي. 2010. "التشخيص الجزيئي لـ Nosema ceranae و N. apis من نحل العسل في نيويورك". وقائع مؤتمر أبحاث النحل الأمريكي. مجلة النحل الأمريكية 150: 508
  105. بتاسزينسكا، أ.أ.، وجانكارز، م. 2023. داء الميكروسبوريديا المسبب لتغيرات نخرية في أمعاء نحل العسل. العلوم التطبيقية 13، العدد 8: 4957. https://doi.org/10.3390/app13084957
  106. بتازينسكا، أ.أ.، بورزوك، ج.، مولينكو، و.، ديميتراكي-باليولوج، ج. 2014. التمييز بين أبواغ نوزيما أبيس ونوزيما سيراني باستخدام المجهر الإلكتروني الماسح (SEM). مجلة أبحاث تربية النحل، 53(5): 537-544. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.53.5.02
  107. بيتيس، جيفري س.؛ جونسون، جوزفين؛ ديفلي، جالين (فبراير 2012). "التعرض للمبيدات الحشرية في نحل العسل يؤدي إلى زيادة مستويات مسببات الأمراض المعوية نوزيما" ( ملف PDF) . ناتورفيسنشافتن . 99 (2): 153-158 . Bibcode : 2012NW.....99..153P . doi : 10.1007/s00114-011-0881-1 . PMC 3264871. PMID 22246149. تاريخ الاسترجاع: 27 مارس 2013 .  
  108. 1 2 بنجامين، أ.؛ هولبوش، أ.؛ سبنسر، ر. (2013). "بازفيدز: آثار اضطراب انهيار مستعمرات النحل وأخبار أخرى عن النحل" . صحيفة الغارديان . تم الاطلاع عليه بتاريخ 21 أغسطس 2015 .
  109. ليال، والتر س.؛ برومنشنك، جيري ج.؛ هندرسون، كولين ب.؛ ويك، تشارلز هـ.؛ ستانفورد، مايكل ف.؛ زوليتش، آلان و.؛ جبور، ربيع إ.؛ ديشباندي، سمير ف.؛ مكوبين، باتريك إ.؛ ويلش، ب.م.؛ ويليامز، ت.؛ فيرث، د.ر.؛ سكوفرونسكي، إ.؛ ليمان، م.م.؛ بيليموريا، س.ل.؛ غريس، ج.؛ وانر، ك.و.؛ كرامر الابن، ر.أ. (2010). ليال، والتر س. (محرر). "فيروس إيريدوفيروس وميكروسبوريديا مرتبطان بتراجع مستعمرات نحل العسل" . PLOS ONE . 5 (10) e13181. Bibcode : 2010PLoSO...513181B . doi : 10.1371/ journal.pone.0013181 . PMC 2950847. PMID 20949138 .  
  110. جونسون، كيرك (6 أكتوبر 2010). "الجيش وعلماء الحشرات يعثرون على قاتل نحل العسل" . صحيفة نيويورك تايمز .
  111. درو أرمسترونغ (7 أكتوبر 2010). "يقول الباحثون إن مرض نفوق النحل قد يكون هجومًا مُركبًا" . مجلة بيزنس ويك . مؤرشف من الأصل في 9 أكتوبر 2010. تم الاطلاع عليه في 21 نوفمبر 2010 .
  112. كيرك جونسون (6 أكتوبر 2010). "علماء وجنود يحلون لغز النحل" . صحيفة نيويورك تايمز . تم الاطلاع عليه بتاريخ 21 نوفمبر 2010 .
  113. إيبان، كاثرين (8 أكتوبر 2010). "ما لم يخبر به عالمٌ صحيفة نيويورك تايمز عن دراسته حول نفوق النحل" . سي إن إن موني. مؤرشف من الأصل في 9 أكتوبر 2010. تم الاطلاع عليه في 21 نوفمبر 2010 .
  114. فوستر، إل جيه (مارس 2011). "تفسير البيانات التي تدعم العلاقة بين اضطراب انهيار المستعمرات (CCD) وفيروس قزحي في اللافقاريات" . علم البروتينات الجزيئي والخلوي . 10 (3) M110.006387. doi : 10.1074/mcp.M110.006387 . PMC 3047166. PMID 21364086 .  
  115. كنودسن، جيزيل؛ تشالكلي، روبرت (14 يونيو 2011). "تأثير استخدام قاعدة بيانات بروتينية غير مناسبة لتحليل بيانات البروتينات" . PLOS ONE . 6 (6) e20873. Bibcode : 2011PLoSO...620873K . doi : 10.1371/journal.pone.0020873 . PMC 3114852. PMID 21695130 .  
  116. ديسنو، نيكولا؛ ديكورتي، أكسل؛ ديلبويش، جان ماري (يناير 2007). "الآثار دون المميتة للمبيدات على المفصليات النافعة". المراجعة السنوية لعلم الحشرات . 52 (1): 81-106 . doi : 10.1146/annurev.ento.52.110405.091440 . PMID 16842032 . 
  117. تشميل، جيه إيه؛ دايزلي، بي إيه؛ بيتك، إيه بي؛ طومسون، جي جيه؛ ريد، جي (2020). "فهم آثار التعرض لمبيدات الآفات دون المميتة على نحل العسل: دور البروبيوتيك كوسيط للإجهاد البيئي" . مجلة فرونتيرز في علم البيئة والتطور . 8 22. Bibcode : 2020FrEEv...8...22C . doi : 10.3389/fevo.2020.00022 .
  118. "ماريان فريزر - مركز أبحاث الملقحات" . pollinators.psu.edu . تم الاطلاع عليه بتاريخ 24 مايو 2025 .
  119. 1 2 "علماء يكشفون أسبابًا متعددة لاضطراب مستعمرات النحل" (بيان صحفي). خدمة أخبار البيئة . 2009. مؤرشف من الأصل في 2 أغسطس 2009. تم الاطلاع عليه في 20 يناير 2011 .
  120. جونسون، ريد (2010). "المبيدات الحشرية وسمية نحل العسل - الولايات المتحدة الأمريكية" (ملف PDF) . علم النحل . 41 (3): 312-331 . doi : 10.1051/apido/2010018 . S2CID 12927448 . 
  121. 1 2 جي. إي. بادج؛ دي. جارثويت؛ إيه. كرو؛ إن. دي. بوتمان؛ كيه. إس. ديلابلين؛ إم. إيه. براون؛ إتش. إتش. ثايجيسن؛ إس. بيترافالي (20 أغسطس 2015). "أدلة على تكلفة الملقحات وفوائد الزراعة لطلاء بذور اللفت الزيتي بمبيدات النيونيكوتينويد" . التقارير العلمية . 5 12574. Bibcode : 2015NatSR...512574B . doi : 10.1038/srep12574 . PMC 4535276. PMID 26270806 .  
  122. كاريك نورمان ل. (2014). "الجرعة هي التي تحدد السمية: هل تم المبالغة في تقدير معدلات تعرض النحل لمبيدات النيونيكوتينويد الحشرية في الدراسات المختبرية؟" (ملف PDF) . مجلة أبحاث تربية النحل . 53 (5): 607-614 . Bibcode : 2014JApiR..53..607C . doi : 10.3896/IBRA.1.53.5.08 . S2CID 15038464 . 
  123. «الاتحاد الأوروبي يحظر مبيدات النيونيكوتينويد الحشرية بشكل كامل لحماية النحل» . رويترز . 27 أبريل 2018. تم الاطلاع عليه بتاريخ 29 أبريل 2018 .
  124. نايدو، جينيس (11 أكتوبر 2019). "حظر استخدام مبيد الباراكوات والإيميداكلوبريد اعتبارًا من يناير 2020" . صحيفة فيجي صن . مؤرشف من الأصل في 28 نوفمبر 2023. تم الاطلاع عليه في 23 يوليو 2021 .
  125. "وفيات النحل الطائر في عام 2012 تدق ناقوس الخطر بشأن المرض" . صحيفة نيويورك تايمز . 29 مارس 2013. تم الاطلاع عليه بتاريخ 22 يوليو 2021 .
  126. كروبكي، كريستيان هـ.؛ هانت، جريج ج.؛ إيتزر، برايان د.؛ أندينو، جلاديس؛ جيفن، كريسبن؛ سماج، جاي (3 يناير 2012). "طرق متعددة لتعرض نحل العسل للمبيدات الحشرية بالقرب من الحقول الزراعية" . PLOS ONE . 7 (1) e29268. Bibcode : 2012PLoSO...729268K . doi : 10.1371/journal.pone.0029268 . PMC 3250423. PMID 22235278 .  
  127. وايت هورن ، بينيلوبي ر.؛ أوكونور، ستيفاني؛ واكرز، فيليكس ل.؛ غولسون، ديف (29 مارس 2012). "مبيد النيونيكوتينويد يقلل من نمو مستعمرات النحل الطنان وإنتاج الملكات" . ساينس إكسبريس . 336 (6079): 351-352 . Bibcode : 2012Sci...336..351W . doi : 10.1126/science.1215025 . PMID: 22461500. S2CID : 2738787 .  
  128. كيلاند، كيت (29 مارس 2012). "دراسات تُظهر كيف تُضلّ المبيدات الحشرية النحل" . رويترز . تم الاطلاع عليه بتاريخ 24 مايو 2012 .
  129. هنري، م.؛ بيغوين، م.؛ ريكوير، ف.؛ رولان، أ.؛ أودو، ج.-ف.؛ أوبينيل، ب.؛ أبتيل، ج.؛ تشاميتشيان، س.؛ ديكورتي، أ. (2012). "مبيد حشري شائع يقلل من نجاح البحث عن الغذاء وبقاء نحل العسل" (ملف PDF) . مجلة ساينس . 336 (6079): 348-350 . Bibcode : 2012Sci...336..348H . doi : 10.1126/science.1215039 . PMID: 22461498. S2CID : 41186355 .  
  130. بورتولوتي، ل.؛ موناناري، ر.؛ مارسيلينو، ج.؛ بوريني، ب. (2003). "تأثيرات جرعات الإيميداكلوبريد دون القاتلة على معدل عودة النحل إلى الخلية ونشاط البحث عن الغذاء" (ملف PDF) . نشرة علم الحشرات . 56 (1): 63-67 .
  131. شنايدر، كريستوف و.؛ غرونيفالد، ب.؛ فوكس، س. (11 يناير 2012). شالين، نيكولاس (محرر). "تتبع التأثيرات دون المميتة لمبيدين حشريين من النيونيكوتينويد على سلوك البحث عن الطعام لدى نحل العسل (Apis mellifera) باستخدام تقنية RFID" . PLOS ONE . 7 (1) e30023. Bibcode : 2012PLoSO...730023S . doi : 10.1371/journal.pone.0030023 . PMC 3256199. PMID 22253863 .  
  132. بالمر، ماري جيه؛ موفات، كريستوفر؛ سارانزيوا، ناستيا؛ هارفي، جيني؛ رايت، جيرالدين أ؛ كونولي، كريستوفر ن. (27 مارس 2013). "المبيدات الكولينية تسبب تعطيل الخلايا العصبية في أجسام الفطر لدى نحل العسل" . نيتشر كوميونيكيشنز . 4 (3): 1634. Bibcode : 2013NatCo...4.1634P . doi : 10.1038/ncomms2648 . PMC 3621900. PMID 23535655 .  
  133. ويليامسون، سالي م.؛ جيرالدين أ. رايت (7 فبراير 2013). "التعرض لمبيدات حشرية كولينية متعددة يُضعف التعلم الشمي والذاكرة لدى نحل العسل" . مجلة علم الأحياء التجريبي . 216 (10): 1799-1807 . doi : 10.1242/jeb.083931 (غير نشط في 21 ديسمبر 2025). PMC 3641805. PMID 23393272 .  {{cite journal}}: صيانة CS1: رقم التعريف الرقمي غير نشط اعتبارًا من ديسمبر 2025 ( رابط )
  134. تومسون، هـ. (2003). "التأثيرات السلوكية للمبيدات على النحل - إمكانية استخدامها في تقييم المخاطر". علم السموم البيئية . 12 (1/4): 317-330 . Bibcode : 2003Ecotx..12..317T . doi : 10.1023 / A:1022575315413 . PMID 12739878. S2CID 11446612 .  
  135. لو، تشنشنغ؛ وارتشول، كينيث م.؛ كالهان، ريتشارد أ. (2012). " الاستنساخ الموضعي لاضطراب انهيار مستعمرات نحل العسل" (ملف PDF) . نشرة علم الحشرات . 65 (1): 99-106 .
  136. "Pesticide tied to bee colony collapse". Harvard Gazette. 5 April 2012. Retrieved 24 May 2012.
  137. Bonmatin JM, Marchand PA, Charvet R, Moineau I, Bengsch ER, Colin ME (29 June 2005). "Quantification of imidacloprid uptake in maize crops". J Agric Food Chem. 53 (13): 5336–41. Bibcode:2005JAFC...53.5336B. doi:10.1021/jf0479362. PMID 15969515. S2CID 37987577.
  138. James E. Cresswell (January 2011). "A meta-analysis of experiments testing the effects of a neonicotinoid insecticide (imidacloprid) on honey bees". Ecotoxicology. 20 (1): 149–57. Bibcode:2011Ecotx..20..149C. doi:10.1007/s10646-010-0566-0. PMID 21080222. S2CID 12510461.
  139. Blacquière, Tjeerd; Smagghe, Guy; van Gestel, Cornelis A. M.; Mommaerts, Veerle (18 February 2012). "Neonicotinoids in bees: a review on concentrations, side-effects, and risk assessment". Ecotoxicology. 21 (4): 973–92. Bibcode:2012Ecotx..21..973B. doi:10.1007/s10646-012-0863-x. PMC 3338325. PMID 22350105.
  140. 12Tapparo, Andrea; Marton, Daniele; Giorio, Chiara; Zanella, Alessandro; Soldà, Lidia; Marzaro, Matteo; Vivan, Linda; Girolami, Vincenzo (31 January 2012). "Assessment of the Environmental Exposure of Honeybees to Particulate Matter Containing Neonicotinoid Insecticides Coming from Corn Coated Seeds"(PDF). Environmental Science and Technology. 46 (5): 2592–99. Bibcode:2012EnST...46.2592T. CiteSeerX 10.1.1.454.6772. doi:10.1021/es2035152. PMID 22292570. Archived from the original(PDF) on 6 October 2014. Retrieved 27 March 2013.
  141. كروبكي، كريستيان هـ.؛ هانت، جريج ج.؛ إيتزر، برايان د.؛ أندينو، جلاديس؛ جيفن، كريسبن (3 يناير 2012). سماج، جاي (محرر). "طرق متعددة لتعرض نحل العسل للمبيدات الحشرية بالقرب من الحقول الزراعية" . PLOS ONE . 7 (1) e29268. Bibcode : 2012PLoSO...729268K . doi : 10.1371/journal.pone.0029268 . PMC 3250423. PMID 22235278 .  
  142. كوكو ماكفيرسون (26 أغسطس 2015). "المبيدات الحشرية تقتل النحل: دراسة تُظهر ما كان يشتبه به الجميع"" . رولينج ستون . تم الاطلاع عليه بتاريخ 21 فبراير 2016 .
  143. ^ “خيانة وبيعت بالكامل – مراقبة النحل الألماني – والتر هيفيكر، Deutscher Berufs- und Erwerbsimkerbund” . 12 أغسطس 2000 . تم الاسترجاع 26 أبريل 2007 .
  144. ^ “Schadet Imidacloprid den Bienen – von Eric Zeissloff” (في المانيا). 2001 . تم الاسترجاع 26 أبريل 2007 . 
  145. ^ “Gaucho – ein Risiko، Studie: Mitschuld des Bayer-Pestizids für Bienensterben (Neues Deutschland)” (في المانيا). 23 نوفمبر 2003 . تم الاسترجاع 26 أبريل 2007 .
  146. ^ “Imidaclopride utilisé en enrobage de semences (Gaucho®) et المتاعب des abeilles – العلاقة النهائية – 18 سبتمبر 2003” (PDF) (بالفرنسية). 18 أيلول/سبتمبر 2003 مؤرشفة من الأصلي (PDF) في 30 نوفمبر 2006 . تم الاسترجاع 26 أبريل 2007 .  
  147. «فرنسا: تقرير حكومي يدّعي أن مبيد باير "غوشو" مسؤول عن نفوق النحل. ائتلاف مناهضة مبيدات باير الخطرة يدعو إلى حظره» . ديسمبر 2003. مؤرشف من الأصل في 27 أكتوبر 2007. تم الاطلاع عليه في 26 أبريل 2007 .
  148. "موت ملايين النحل - إلقاء اللوم على غاوتشو من باير" . 26 نوفمبر 2003. تم الاطلاع عليه في 26 أبريل 2007 . 
  149. إعادة تنظيم المبيدات . PBS . مؤرشف في 12 ديسمبر 2012 في Wayback Machine .
  150. "الولاية تُشير إلى زيادة طفيفة في استخدام المبيدات الحشرية" . westernfarmpress.com . مؤرشف من الأصل بتاريخ 20 نوفمبر 2008.
  151. "الإبلاغ عن استخدام المبيدات الحشرية" . ca.gov .
  152. الهيئة الأوروبية لسلامة الأغذية (2013). "خلاصة مراجعة النظراء لتقييم مخاطر المبيدات على النحل للمادة الفعالة كلوثيانيدين" . مجلة الهيئة الأوروبية لسلامة الأغذية . 11 (1): 3066. doi : 10.2903/j.efsa.2013.3066 .
  153. وارنر، برنارد (19 فبراير 2013). "أوروبا تقترح حظر المبيدات الحشرية لإنعاش نحل العسل" . بزنس ويك . بلومبيرغ. مؤرشف من الأصل في 22 فبراير 2013. تم الاطلاع عليه في 6 مارس 2013 .
  154. شارلوت ماكدونالد-جيبسون (29 أبريل 2013). "«انتصار للنحل» بعد أن حظر الاتحاد الأوروبي مبيدات النيونيكوتينويد التي تُتهم بتدمير أعداد النحل . صحيفة الإندبندنت . تاريخ الاطلاع: 1 مايو 2013 .
  155. ماكغراث، بيتر ف. (30 مارس 2014). "السياسة تلتقي بالعلم: حالة مبيدات النيونيكوتينويد في أوروبا" . دراسات ووجهات نظر تدمج البيئة والمجتمع . 7 (1).
  156. "A/CONF.151/26 (المجلد الأول) تقرير مؤتمر الأمم المتحدة المعني بالبيئة والتنمية" . un.org .
  157. فوزنياكا، غوسيا (21 مارس 2013). "مربو النحل يقاضون وكالة حماية البيئة لحظر المبيدات الحشرية وحماية النحل" . أسوشيتد برس . تم الاطلاع عليه بتاريخ 22 أغسطس 2013 .
  158. بويل، آلان (2 مايو 2013). "المبيدات الحشرية ليست العامل الأكبر في نفوق نحل العسل، بحسب وكالة حماية البيئة ووزارة الزراعة الأمريكية" . شبكة إن بي سي نيوز . مؤرشف من الأصل في 23 يناير 2014. تم الاطلاع عليه في 22 أغسطس 2013 .
  159. "نص قانون إنقاذ الملقحات الأمريكية لعام 2013" . GovTrack . 16 يوليو 2013. تم الاطلاع عليه في 6 أكتوبر 2014 .
  160. «بلوميناور يعلن عن تشريع لحماية الملقحات ومنع نفوق النحل الجماعي» (ملف PDF) . Blumenauer.house.gov . مجلس النواب الأمريكي . مؤرشف من الأصل (ملف PDF) بتاريخ 18 سبتمبر 2014. تم الاطلاع عليه بتاريخ 6 أكتوبر 2014 .
  161. "قانون إنقاذ الملقحات الأمريكية (HR 1284)" . Congress.gov . تم الاطلاع عليه بتاريخ 22 مايو 2026 .
  162. ساكمان، ب؛ رابينوفيتش، م؛ كورلي، ج. س. (2001). "الإزالة الناجحة للدبابير الصفراء الألمانية (غشائيات الأجنحة: الدبابير) باستخدام الطعوم السامة". مجلة علم الحشرات الاقتصادية . 94 (4): 811-816 . Bibcode : 2001JEEnt..94..811S . doi : 10.1603/0022-0493-94.4.811 . PMID 11561837. S2CID 44836981 .  
  163. إليز كيسلينج؛ BASF SE (2003). "بيان BASF بشأن التعليق المؤقت لمبيعات منتجات حماية المحاصيل التي تحتوي على الفيبرونيل في فرنسا" .
  164. ^ ليما ، ف (يونيو 2010). "Abelhas com microchip" (باللغة البرتغالية). جلوبورورال. مؤرشفة من الأصلي في 12 يناير 2010 . تم الاسترجاع في 20 أغسطس 2017 .
  165. كاربنتير، باتريس؛ فوكون، جان بول؛ كليمان، ماري كلود؛ كوجول، نيكولا؛ شوزا، ماري بيير (يناير 2009). "لم تُسجّل أي وفيات حادة في خلايا نحل العسل ( Apis mellifera ) بعد تعرّضها لمزارع عباد الشمس" . علم الحشرات الحيوانية . مؤرشف من الأصل في 3 أكتوبر 2011. تم الاطلاع عليه في 27 يونيو 2010 .
  166. جيفري س. بيتيس؛ إلينور م. ليشتنبرغ؛ مايكل أندري؛ جيني ستيتزينغر؛ روبين روز؛ دينيس فان إنجلسدورب (2013). "تلقيح المحاصيل يعرض نحل العسل للمبيدات الحشرية مما يغير من قابليته للإصابة بمسببات الأمراض المعوية نوزيما سيراناي" . PLOS ONE . 8 (7) e70182. Bibcode : 2013PLoSO...870182P . doi : 10.1371/journal.pone.0070182 . PMC 3722151. PMID 23894612 .  
  167. هاوثورن، ديفيد جيه؛ ديفلي، جالين بي؛ سماجي، جاي (2 نوفمبر 2011). سماجي، جاي (محرر). "هل نقتلهم باللطف؟ قد تثبط الأدوية داخل الخلية نواقل طرد المواد الغريبة وتعرض نحل العسل للخطر" . PLOS ONE . 6 (11) e26796. Bibcode : 2011PLoSO...626796H . doi : 10.1371/ journal.pone.0026796 . PMC 3206626. PMID 22073195 .  
  168. 1 2 رايمان، كاسي؛ شافر، زاك؛ موران، نانسي أ. (2017). "التعرض للمضادات الحيوية يُخلّ بتوازن الميكروبات المعوية ويرفع معدل وفيات نحل العسل" . مجلة PLOS Biology . 15 (3) e2001861. doi : 10.1371/journal.pbio.2001861 . PMC 5349420. PMID 28291793 .  
  169. دايزلي، بريندان أ.؛ تشميل، جون أ.؛ بيتك، أندرو ب.؛ طومسون، غراهام ج.؛ ريد، غريغور (ديسمبر 2020). "الميكروبات المفقودة في النحل: كيف يؤدي الاستنزاف المنهجي للمتعايشات الرئيسية إلى تآكل المناعة" . اتجاهات في علم الأحياء الدقيقة . 28 (12): 1010-1021 . Bibcode : 2020TrMic..28.1010D . doi : 10.1016/j.tim.2020.06.006 . PMID 32680791. S2CID 220630113 .  
  170. فرانسيس، روي م.؛ نيلسن، ستين ل.؛ كريجر، بير؛ مارتن، ستيفن ج. (19 مارس 2013). " تفاعل فيروس الفاروا في خلايا نحل العسل المنهارة" . PLOS ONE . 8 (3) e57540. Bibcode : 2013PLoSO...857540F . doi : 10.1371/journal.pone.0057540 . PMC 3602523. PMID 23526946 .  
  171. «دراسة: تغير المناخ يقتل النحل الطنان» . www.cbsnews.com . 6 فبراير 2020. تاريخ الاطلاع: 20 يناير 2023 .
  172. كيرلين، كاثرين إي. (14 أكتوبر 2022). "تغير المناخ يزيد الضغط على النحل" . جامعة كاليفورنيا في ديفيس . تم الاطلاع عليه في 20 يناير 2023 .
  173. بيرنباوم، البروفيسورة ماي ر. (29 مارس 2007). "اضطراب انهيار المستعمرات وتراجع أعداد الملقحات" . عرض تقديمي للجنة الفرعية للبستنة والزراعة العضوية، مجلس النواب الأمريكي . الأكاديميات الوطنية. مؤرشف من الأصل في 3 ديسمبر 2013. تم الاطلاع عليه في 22 أكتوبر 2007 .وعلى وجه التحديد، "يعتمد ما يقرب من 100 نوع من المحاصيل في الولايات المتحدة بدرجة أو بأخرى على خدمات التلقيح التي يوفرها هذا النوع الواحد - تشكل هذه المحاصيل مجتمعة ما يقرب من ثلث النظام الغذائي الأمريكي  ... على الرغم من اختلاف الاقتصاديين في حساب القيمة الدولارية الدقيقة لتلقيح نحل العسل للزراعة الأمريكية، إلا أن جميع التقديرات تقريبًا تقع في نطاق مليارات الدولارات".
  174. أليكسي باريونويفو (27 فبراير 2007). "نحل العسل، الذي اختفى مع الريح، يُعرّض المحاصيل ومربي النحل للخطر" . صحيفة نيويورك تايمز .
  175. "اضطراب انهيار المستعمرات" . 29 أغسطس 2013.
  176. "مستويات تعدد الأزواج والعلاقات الجينية داخل المستعمرة في نحل العسل Apis koschevnikovi" . الرابطة الدولية لأبحاث النحل. 21 أبريل 2010. مؤرشف من الأصل في 1 أبريل 2012. تم الاطلاع عليه في 24 مايو 2012 .
  177. ^ بيترا شتاينبرجر (12 مارس 2007). "داس سبورلوز ستيربن" . زود دويتشه تسايتونج (باللغة الألمانية) . تم الاسترجاع 31 ديسمبر 2010 .
  178. برومنشنك، جيري (14 فبراير 2007). "شراب الذرة عالي الفركتوز وانهيار مستعمرات النحل" . أرشيفات BEE-L (أرشيف LSoft) . تم الاطلاع عليه في 18 مارس 2019. تشير استطلاعاتنا إلى أن شراب الذرة عالي الفركتوز ليس، في كثير من الحالات، عاملاً مؤثراً. قد يساهم (كعامل ضغط إضافي)، لكن لدينا نحالين لم يستخدموا شراب الذرة عالي الفركتوز مطلقاً مع مشكلة انهيار مستعمرات النحل. لدينا نحل كان لديه مخزون كبير من العسل وحبوب اللقاح الطبيعية، وأعداد نحل قوية، ومع ذلك انهار النحل بسبب انهيار مستعمرات النحل. كما أن التغذية بالسكروز لا تحمي النحل بالضرورة من انهيار مستعمرات النحل. {{cite web}}: CS1 maint: deprecated archiveal service ( link )
  179. بيكرت، كيت (12 مارس 2009). "بطاقة بريدية من هيوسون" . مجلة تايم . مؤرشفة من الأصل في 15 مارس 2009. تم الاطلاع عليها في 12 ديسمبر 2009 .
  180. 1 2 برودشنايدر، روبرت؛ كرايلسهايم، كارل (21 أبريل 2010). "التغذية والصحة في نحل العسل" (ملف PDF) . علم النحل . 41 (3): 278-294 . doi : 10.1051/apido/2010012 . S2CID 40046635 . أيقونة الوصول المفتوح
  181. انخفاض أعداد النحل مرتبط بتراجع التنوع البيولوجي، ريتشارد بلاك، بي بي سي نيوز، 20 يناير 2010
  182. ويلر، م.م.؛ روبنسون، ج.إ. (17 يوليو 2014). "التعبير الجيني المعتمد على النظام الغذائي في نحل العسل: العسل مقابل السكروز أو شراب الذرة عالي الفركتوز" . التقارير العلمية . 4 5726. Bibcode : 2014NatSR...4.5726W . doi : 10.1038/srep05726 . PMC 4103092. PMID 25034029 .  
  183. ماو و، شولر إم إيه، بيرنباوم إم آر (2013). "مكونات العسل تزيد من تنظيم جينات إزالة السموم والمناعة في نحل العسل الغربي Apis mellifera" . وقائع الأكاديمية الوطنية للعلوم في الولايات المتحدة الأمريكية . 110 (29 أبريل 2013): 8842-46 . Bibcode : 2013PNAS..110.8842M . doi : 10.1073/pnas.1303884110 . PMC 3670375. PMID 23630255 .  
  184. 1 2 سيلفرز، إريك (22 أبريل 2007). "اللاسلكي: قضية اختفاء النحل تُثير ضجة حول الهواتف المحمولة" . إنترناشونال هيرالد تريبيون . مؤرشف من الأصل في 3 فبراير 2009.
  185. 1 2 جونسون، كلوي (22 أبريل 2007). "باحثون: دراسة كثيرة الاستشهاد لا علاقة لها بانهيار مستعمرات النحل" . صحيفة فوستر ديلي ديموكرات . مؤرشف من الأصل في 12 أغسطس 2020. تم الاطلاع عليه في 23 فبراير 2022 .
  186. غاري، نورمان إي؛ ويستردال، بيكي براون (1981). "قدرات النحل على الطيران والتوجيه والعودة إلى موطنه بعد التعرض لموجات ميكروية مستمرة بتردد 2.45 جيجاهرتز". الكهرومغناطيسية الحيوية . 2 (1): 71-75 . doi : 10.1002/bem.2250020108 . PMID 7284043 . 
  187. 1 2 ستيفير، هـ.؛ كون، ج. (2004). "كيف يؤثر التعرض الكهرومغناطيسي على عملية التعلم" (ملف PDF) . نمذجة تأثيرات التعرض الكهرومغناطيسي على عمليات التعلم - عبر www.bienenarchiv.de.
  188. هارست، دبليو؛ كون، جيه؛ ستيفير، إتش. (2006). "هل يمكن للتعرض الكهرومغناطيسي أن يُحدث تغييرًا في السلوك؟ دراسة التأثيرات غير الحرارية المحتملة على نحل العسل - منهج ضمن إطار المعلوماتية التعليمية" (ملف PDF) . مجلة Acta Systemica . 6 (1): 1-6 . مؤرشف من النسخة الأصلية (ملف PDF) بتاريخ 18 فبراير 2012.
  189. لين، جيفري؛ شوكروس، هارييت (15 أبريل 2007). "هل تقضي الهواتف المحمولة على نحلنا؟" . صحيفة الإندبندنت . المملكة المتحدة . تاريخ الاسترجاع: 9 نوفمبر 2019 .
  190. تقرير عن الأثر المحتمل لبرج الاتصالات على الطيور البرية والنحل (ملف PDF) . وزارة البيئة والغابات (تقرير). حكومة الهند. 2011. مؤرشف من الأصل (ملف PDF) في 2 نوفمبر 2012.
  191. كيرشفينك، جوزيف ل.؛ بادمانابها، س.؛ بويس، ك.ك.؛ أوغلسبي، ج. (1997). "قياس عتبة حساسية نحل العسل للمجالات المغناطيسية الضعيفة ذات التردد المنخفض للغاية" (ملف PDF) . مجلة علم الأحياء التجريبي . 200 (9): 1363-1368 . Bibcode : 1997JExpB.200.1363K . doi : 10.1242/jeb.200.9.1363 . PMID 9319256 . 
  192. دوان، جيه جيه؛ مارفيير، إم؛ هيوسينغ، جيه؛ ديفلي، جي؛ هوانغ، زد واي. (2008). " تحليل تلوي لتأثير محاصيل Bt على نحل العسل (غشائيات الأجنحة: النحل)" . PLOS ONE . 3 (1) e1415. Bibcode : 2008PLoSO...3.1415D . doi : 10.1371/journal.pone.0001415 . PMC 2169303. PMID 18183296 .  
  193. ليمو، بيغي ج. (2009). "النباتات والأغذية المعدلة وراثيًا: تحليل علمي للقضايا (الجزء الثاني)". المراجعة السنوية لعلم الأحياء النباتية . 60 (1): 511-559 . Bibcode : 2009AnRPB..60..511L . doi : 10.1146/annurev.arplant.043008.092013 . PMID 19400729. S2CID 52866120 .  
  194. "الملقحات البديلة: النحل المحلي (ملخص)" . ATTRA . ١٢ أكتوبر ٢٠١١. مؤرشف من الأصل في ٩ يوليو ٢٠١١. تم الاطلاع عليه في ٢٤ مايو ٢٠١٢ .
  195. "الملقحات البديلة: النحل المحلي" . Scribd.com. مؤرشف من الأصل في 7 نوفمبر 2012. تم الاطلاع عليه في 24 مايو 2012 .
  196. "إنشاء مجموعة صحية من النحل المحلي في أرضك" . Conservationinformation.org. مؤرشف من الأصل في 25 يوليو 2011. تم الاطلاع عليه في 22 يونيو 2010 .
  197. مادريغال، ألكسيس (5 يونيو 2009). "استخدام النحل المحلي لمواجهة اضطراب انهيار المستعمرات" . وايرد . تم الاسترجاع في 22 يونيو 2010 .
  198. Beekeeper Ron Hoskins breeds 'indestructible bees' in Swindon. Metro.co.uk (24 August 2010). Retrieved on 2010-10-19.
  199. A+ for British Beekeeper as He Develops Mite-Resistant Strain of Honeybee. Fast Company (24 August 2010). Retrieved on 2010-10-19.
  200. New Honeybee Breed Key to Combating Colony Collapse DisorderArchived 28 August 2010 at the Wayback Machine. TreeHugger. Retrieved on 2010-10-19.
  201. Prince, Rosa (9 March 2009). "National Bee Database to be set up to monitor colony collapse". Telegraph.co.uk. Retrieved 20 August 2017.
  202. Artz, DR (November 2013). "Nesting site density and distribution affect Osmia lignaria (Hymenoptera: Megachilidae) reproductive success and almond yield in a commercial orchard". Insect Conservation and Diversity. 6 (6): 715–24. doi:10.1111/icad.12026. S2CID 84798030.
  203. Morse, R.A.; Calderone, N.W. (2000). "The value of honey bees as pollinators of US crops in 2000"(PDF). Cornell University. Archived from the original(PDF) on 15 August 2012.
  204. "2019 California almond forecast"(PDF). USDA National Agricultural Statistics Service. 10 May 2019. Retrieved 9 November 2019.
  205. "Honey Bees Are Essential for a Successful Almond Crop". California Almonds.
  206. Tepedino, Vincent J. (April 1981). "The Pollination Efficiency of the Squash Bee (Peponapis pruinosa) and the Honey Bee (Apis mellifera) on Summer Squash (Cucurbita pepo)". Journal of the Kansas Entomological Society. 54 (2): 359–77. JSTOR 25084168.
  207. Partap, Uma Partap and Tej. Pollination of apples in China. 2 September 2005
  208. Partap, U.M.A.; T.E.J. Partap; H.E. Yonghua (2001). "Pollination failure in apple crop and farmers management strategies in Hengduan Mountains, China". Acta Horticulturae (561): 225–30. doi:10.17660/actahortic.2001.561.32.
  209. 1 2 3 4 كلوزر، ستيفان؛ نيومان، بيتر؛ شوزا، ماري بيير؛ بيتيس، جيفري س.؛ بيدوزي، باسكال؛ ويت، رون؛ فرنانديز، نوربرتو؛ ثيوري، موانجي (2010). اضطرابات مستعمرات نحل العسل العالمية وغيرها من التهديدات التي تواجه الحشرات الملقحة (تقرير). جامعة جنيف . تُقدم خدمات التلقيح من قِبل الكائنات الحية البرية الحرة (النحل بشكل رئيسي، بالإضافة إلى العديد من الفراشات والعث والذباب)، ومن قِبل أنواع النحل المُدارة تجاريًا. يُعد النحل المجموعة السائدة والأكثر أهمية من الناحية الاقتصادية بين الملقحات في معظم المناطق الجغرافية.
  210. 1 2 بوتس، سيمون؛ بيسميير، جاكوبوس (يونيو 2010). "تراجع أعداد الملقحات عالميًا: الاتجاهات والتأثيرات والعوامل المحركة". اتجاهات في علم البيئة والتطور . 25 (6): 345-353 . Bibcode : 2010TEcoE..25..345P . CiteSeerX 10.1.1.693.292 . doi : 10.1016/j.tree.2010.01.007 . PMID 20188434 .  
  211. 1 2 غزول، جبوري (يوليو 2005). "هل الضجيج كالمعتاد؟ التساؤل حول أزمة التلقيح العالمية". اتجاهات في علم البيئة والتطور . 20 (7): 367-373 . doi : 10.1016/j.tree.2005.04.026 . PMID 16701398 . 
  212. "صمت النحل (2011)" . بي بي إس . 16 فبراير 2011.
  213. جاميسون، ألاستير (30 سبتمبر 2009). "المبيدات الحشرية تُلام على اختفاء النحل" . Telegraph.co.uk . تاريخ الاطلاع: 20 أغسطس 2017 .
  214. "ماذا تخبرنا النحلات؟ | القصة" . ملكة الشمس . تم الاطلاع عليه بتاريخ 24 مايو 2012 .
  215. إنتاج بيير تير، 2012، متاح للمشاهدة على يوتيوب
  216. "أكثر من مجرد عسل - حول الفيلم" . مؤرشف من الأصل في 15 يوليو 2013. تم الاطلاع عليه في 28 يوليو 2013 .
  217. "اضطراب انهيار المستعمرات - حياة بلا نحل" . 17 أغسطس 2016. تم الاطلاع عليه بتاريخ 27 أكتوبر 2016 .
  218. "صفحة Bugonia على موقع IMDb" . IMDb . تم الاطلاع عليها بتاريخ 13 نوفمبر 2025 .

للمزيد من القراءة