المناعة الاجتماعية

📅 آخر تحديث: ٣٠ يوليو ٢٠٢٦
✍️ نُشر في: ٣٠ يوليو ٢٠٢٦
📷 يحتوي على 17 صور
الموسوعة الحرة
ثعبان موراي عملاق أثناء تنظيفه
خنفساء الدفن
قرود تتزين ببعضها
الجراحة البشرية
توجد تكيفات المناعة الاجتماعية في العديد من فروع شجرة الحياة ، من الميكروبات إلى البشر.

المناعة الاجتماعية هي أي آلية دفاعية مضادة للطفيليات تُفعَّل لصالح أفراد آخرين غير الكائن المُسبِّب للعدوى. بالنسبة للطفيليات ، فإن كثرة الاتصال، والكثافة السكانية العالية ، وانخفاض التنوع الجيني، تجعل المجموعات الاجتماعية من الكائنات الحية هدفًا واعدًا للعدوى؛ وقد دفع هذا إلى تطور آليات جماعية وتعاونية مضادة للطفيليات، تمنع استقرار الأمراض وتقلل من أضرارها بين أفراد المجموعة. تتراوح آليات المناعة الاجتماعية من الوقائية ، مثل قيام الخنافس المدفونة بدهن جثثها بمضادات الميكروبات ، أو قيام النمل الأبيض بتبخير أعشاشه بالنفثالين ، إلى الدفاعات النشطة التي نراها في سجن الخنافس الطفيلية بواسطة نحل العسل، أو بواسطة نمل قاطع الأوراق الصغير الذي ينتقل على أوراق العمال الأكبر حجمًا لمحاربة ذباب الطفيليات . على الرغم من دراسة العديد من آليات المناعة الاجتماعية المحددة بشكل منفصل نسبيًا (مثل " العلاج الجماعي " لدى نمل الخشب )، إلا أن هذا الموضوع لم يُدرس بجدية إلا بعد نشر ورقة سيلفيا كريمر وآخرين عام 2007 بعنوان "المناعة الاجتماعية". ولا تزال الدراسات التجريبية والنظرية في مجال المناعة الاجتماعية تكشف ليس فقط عن آليات حماية جديدة، بل أيضًا عن آثار مهمة لفهم تطور الحياة الجماعية وتعدد الأزواج .

تُشير المناعة الاجتماعية (وتُسمى أيضًا المناعة الجماعية) إلى مستوى إضافي من الحماية من الأمراض ينشأ في الجماعات الاجتماعية من خلال آليات دفاع جماعية ضد الأمراض ، سواءً كانت مشتركة أو موجهة ضد بعضها البعض. تُكمّل هذه الآليات الدفاعية الجماعية المناعة الفردية لجميع أفراد الجماعة، وتُشكّل طبقة حماية إضافية على مستوى الجماعة، تجمع بين التكيفات السلوكية والفسيولوجية والتنظيمية . ويمكن استخدام هذه الآليات الدفاعية إما كإجراء وقائي أو عند الحاجة.

تعريف

يُعدّ التنظيف المتبادل آلية دفاعية مناعية اجتماعية أساسية. هنا، تقوم نملة Lasius neglectus بتنظيف نملة أخرى مُعرّضة لمسببات الأمراض (علامة حمراء اللون) لإزالة المراحل المعدية من فطر Metarhizium من سطح جسمها، مما يقلل من خطر إصابتها بالعدوى.

عرّفت سيلفيا كريمر المناعة الاجتماعية في بحثها الرائد المنشور عام 2007 في مجلة Current Biology بعنوان "المناعة الاجتماعية" بأنها "العمل الجماعي أو السلوكيات الإيثارية للأفراد المصابين التي تعود بالنفع على المستعمرة". وقد وضعت إطارًا مفاهيميًا لهذا الموضوع مستخدمةً أمثلة من الرئيسيات والحشرات الاجتماعية الحقيقية . [ 1 ] [ 2 ] ركز تعريف كريمر على الفوائد الجماعية للسلوكيات، وقد تبناه علماء بيئة سلوكية آخرون (مثل ويلسون-ريتش 2009 [ 3 ] ) عند وصف الظواهر المناعية التي تعتمد على عمل أفراد متعددين. [ 1 ] [ 2 ] ثم طورت كريمر سلسلة من المقارنات بين أنظمة المناعة الشخصية والاجتماعية، موضحةً أن تعريفها للمناعة الاجتماعية يشمل "طبيعة هذه الدفاعات التي لا يمكن أن يؤديها الأفراد بمفردهم بكفاءة، بل تعتمد بشكل صارم على تعاون فردين على الأقل". [ 4 ] مع ذلك، في عام 2010، اقترحت شينا كوتر وريبيكا كيلنر توسيع تعريف المناعة الاجتماعية ليشمل "أي نوع من الاستجابة المناعية التي تم اختيارها لزيادة لياقة الفرد المُعرَّض للتحدي وواحد أو أكثر من المتلقين"، وأوصتا بتسمية الظواهر التي وصفها كريمر بالمناعة الجماعية. [ 5 ] يركز هذا التعريف على الأصل التطوري للسلوكيات بدلاً من دورها الوظيفي الحالي؛ أوضحت كوتر وكيلنر أن تعريفهما الأوسع سيشمل السلوكيات المناعية في كل من فصائل الحيوانات والميكروبات الاجتماعية ، بالإضافة إلى الحالات التي توجد فيها مناعة القطيع نتيجة الاستثمار في المناعة الشخصية، بحجة أن هذا يسمح بإجراء دراسات حول تطور المناعة الاجتماعية "بعمق أكبر مما كان ممكناً لولا ذلك". [ 5 ] كما اقترحتا أن يُنظر إلى تطور المناعة الاجتماعية على أنه أحد التحولات الرئيسية في التطور . [ 5 ]اقترح جويل مونييه تعريفًا جديدًا في بحثه المنشور عام 2015 حول دور المناعة الاجتماعية في تطور الحياة الجماعية، مشيرًا إلى أن تعريف كوتر وكيلنر قد يشمل، بشكل إشكالي، آليات دفاع مناعية لا تنشأ بسبب الحياة الاجتماعية، بل بسبب التواجد في مكان مشترك؛ إذ يُعرّف مونييه نظام المناعة الاجتماعية بأنه "أي آلية جماعية وشخصية نشأت و/أو استمرت جزئيًا على الأقل بفضل الدفاع المضاد للطفيليات الذي توفره لأفراد المجموعة الآخرين". [ 1 ]

الآليات

عند التعرض لطفيلي، يجب على أفراد المجموعة تقييم كل من الخطر الذي يمثله ومستوى الإصابة الحالي في المستعمرة للاستجابة بشكل مناسب. غالبًا ما تُصنف آليات المناعة الاجتماعية حسب مرحلة هجوم الطفيلي على مجموعة الكائنات الحية التي يستهدفها. [ 1 ] بعض هذه الآليات وقائية (مثل دفن الخنافس التي تدهن جثثها بمضادات الميكروبات أو تبخير النمل الأبيض لأعشاشه بالنفثالين )، بينما يتم تفعيل آليات أخرى استجابةً لتحدي الطفيلي (مثل سجن الخنافس الطفيلية بواسطة نحل العسل أو بواسطة نمل قاطع الأوراق الصغير الذي ينتقل على أوراق العمال الأكبر حجمًا لمحاربة ذباب الطفيليات). [ 6 ]

في الحشرات

لكي ينجح الطفيلي في إصابة العديد من أفراد مجموعة الحشرات، يجب عليه إكمال ثلاث مهام رئيسية:

  • يتم نقلها من البيئة الخارجية إلى داخل العش
  • تستقر داخل العش
  • تتكاثر وتنتشر إلى العديد من أفراد مجموعة الحشرات.

غالبًا ما تُصنَّف آليات المناعة الاجتماعية وفقًا للخطوات التي تُعيقها أو تمنعها. [ 1 ] تتراوح مستويات التفاعل الاجتماعي في طائفة الحشرات من الأنواع الاجتماعية الحقيقية (التي تتميز برعاية تعاونية للصغار، وتداخل الأجيال داخل مستعمرة من البالغين، وتقسيم العمل إلى طبقات تكاثرية وغير تكاثرية) إلى العيش الانفرادي، مع وجود العديد من الأنظمة الوسيطة بينهما، والتي على الرغم من افتقارها إلى التفاعل الاجتماعي الحقيقي الكامل، إلا أنها قد تُظهر رعاية أبوية أو تعايشًا في العش. تُغيِّر أنظمة التنظيم الاجتماعي المختلفة كلاً من إمكانية آليات المناعة الاجتماعية ونسبة التكلفة إلى الفائدة (على سبيل المثال، تتطلب حراسة مدخل العش تقسيم العمل، بينما لا يتطلب التزيين المتبادل سوى تفاعلات سلوكية)، على الرغم من أن غياب العديد من السلوكيات المسجلة حاليًا فقط في الأنواع الاجتماعية الحقيقية عن الأنواع غير الاجتماعية الحقيقية قد يكون ببساطة بسبب نقص دراسة أنظمة المناعة الاجتماعية لهذه المجموعة. [ 1 ] على سبيل المثال، يبدو من المعقول أن الحشرات التي تعيش في مواقع أعشاش مشتركة قد تطورت لإزالة جثث أفراد نوعها من العش أو لعزل فرد مصاب من المجموعة - ومع ذلك، لم تُسجل هذه السلوكيات (وغيرها الكثير) إلا في الأنواع الاجتماعية الحقيقية. [ 1 ] بدلاً من ذلك، قد يكون الأمر كما لو أن الشروط الثلاثة للاجتماعية الحقيقية ليست شروطًا أساسية لظهور هذه السلوكيات، ولكن العواقب الثانوية للاجتماعية الحقيقية هي كذلك. ربما يزيد العدد الكبير من الأفراد في المستعمرات الاجتماعية الحقيقية من كفاءة الدفاعات الجماعية ضد الطفيليات، وبالتالي يبدأ اختيار ظهورها؛ أو ربما يكون غلبة الأفراد غير المتكاثرين دافعًا ضروريًا لتطور هذه السلوكيات، كما هو الحال عندما تتعرض مستعمرة لهجوم من طفيلي، فلا يمكنهم إلا زيادة لياقتهم غير المباشرة من خلال المناعة الاجتماعية الموجهة ضد صغار الملكة. [ 1 ]

يُظهر غياب الدفاعات الجماعية لدى بعض الكائنات الاجتماعية الحقيقية أن المناعة الاجتماعية قد لا تكون دائمًا تكيفية (بسبب تكاليف دورة الحياة أو عدم فعاليتها ضد استراتيجية العدوى لطفيلي معين)، وأن العيش في مجموعة لا يستلزم بالضرورة التعبير عن أي مجموعة محددة من آليات المناعة الاجتماعية. على سبيل المثال، لا تُميّز النملات العاملة ( Zootermopsis angusticollis ) بين أفراد نوعها المصابة وغير المصابة، وتختار مستعمرات نمل الفرعون ( Monomorium pharaonis ) الانتقال إلى الأعشاش المصابة بدلاً من غير المصابة، ولا تنفر ملكات نمل الخشب ( Formica paralugubris ) من الموائل الملوثة بالفطريات الممرضة للحشرات، بل تنجذب إليها . [ 1 ]

منع دخول الطفيليات إلى العش

مدخل خلية نحل العسل الإيطالي ( Apis mellifera ligustica ) - النحل المواجه للخارج يحرس المدخل

قد ينتقل الطفيلي إلى العش بشكل سلبي بواسطة أحد أفراد المجموعة، أو قد يبحث عنه بنشاط؛ وبمجرد دخوله، يمكن أن يكون انتقال الطفيلي رأسيًا (من المستعمرة الأم إلى المستعمرة الابنة ثم إلى الجيل التالي) أو أفقيًا (بين المستعمرات أو داخلها). [ 2 ] في الحشرات الاجتماعية الحقيقية، تتمثل أكثر وسائل الدفاع شيوعًا ضد دخول الطفيليات إلى العش في منع العدوى أثناء البحث عن الطعام أو بعده، [ 1 ] وقد تطورت مجموعة واسعة من الآليات النشطة والوقائية لتحقيق هذه الغاية. [ 1 ] [ 2 ]

نملتان قاطعتان للأوراق من جنس أتا ، إحداهما تستقل سيارة.
  • يحرس نحل العسل ( Apis ) خلاياه ليس فقط من المفترسات، بل من الطفيليات أيضًا. [ 1 ] [ 2 ] يتعرض النحل المصاب بمتلازمة النحل الأسود عديم الشعر لهجوم من نحل العسل السليم الذي يقضم بقوة بفكيه الهيكل الخارجي للنحلة المصابة. [ 7 ] في إحدى الدراسات، استمرت الهجمات لمدة تصل إلى 478 ثانية (بمعدل 62 ثانية)، مع تذبذب مستويات سلوك الهجوم (أعلى المستويات بين الساعة 12:00 و16:00 يوميًا، وتصل إلى ذروتها كل 4-12 يومًا). [ 7 ] يُظهر النحل المصاب بشلل النحل المزمن مستوى أعلى من السلوك العدواني مقارنةً بالنحل الدخيل أو النحل من نفس الخلية. [ 8 ]
  • تتعرض عاملات نملة قاطعة الأوراق الاستوائية، التي تجلب أجزاء الأوراق إلى العش، لخطر هجوم ذباب الفورييد الطفيلي ، الذي غالبًا ما يهبط على أجزاء الأوراق ثم يضع بيضه في رأس النملة. [ 9 ] ولمواجهة هذا الخطر، تلتصق العاملات الصغيرات (المينيمز) في سبعة أنواع على الأقل من جنس أتا بالأوراق، مما يردع هجوم الطفيليات. [ 6 ] وقد اقتُرحت العديد من الوظائف الإضافية المحتملة للالتصاق، بعضها يتعلق بالمناعة الاجتماعية؛ وتشير الأدلة إلى أن الوظيفة الأساسية للمينيمز المتطفلة هي في الواقع فحص وتنظيف أجزاء الأوراق قبل دخولها إلى المستعمرة، وإزالة الطفيليات الميكروبية والملوثات. [ 6 ]
  • يمكن للنمل الباحث عن الطعام تجنب الإصابة بالطفيليات عن طريق تجنب الموائل الملوثة، مثل النمل الأبيض الجوفي Reticulitermes tibialis الذي يتجنب مصادر الغذاء الملوثة بالديدان الخيطية الممرضة للحشرات Steinernema feltiae . [ 10 ] ويتجنب نوع آخر من النمل الأبيض، Macrotermes michaelseni ، الفطريات الممرضة للحشرات Metarhizium anisopliae و Beauveria bassiana ، وترتبط النفور ارتباطًا إيجابيًا بضراوة الفطر المحدد (حتى الفطريات شديدة الضراوة تحفز النفور على مسافة معينة). [ 11 ]
  • وبالمثل، يمكن للأفراد منع انتقال الطفيليات إليهم عن طريق الامتناع عن التهام أفراد من نفس النوع مصابين. فكل من النمل الأرجنتيني ( Linepithema humile ) ونمل حقول الذرة ( Lasius alienus ) يكتشفان عوامل كيميائية طاردة للنمل تنتجها البكتيريا الممرضة للحشرات بشكل تكيفي، وبالتالي يتجنبان الجثث المصابة؛ [ 12 ] ولا يقوم النمل R. tibalis بأكل أفراد من نفس النوع مصابين بـ M. anisopliae. [ 13 ]

يوجد النفور من تناول المواد الملوثة أو ملامستها حتى لدى الأنواع التي لا تعيش في بيئات اجتماعية، فعلى سبيل المثال، تتجنب جراد Melanoplus sanguinipes المهاجرة في طورها الاجتماعي تناول جثث أفراد نوعها المصابة بالفطريات الطفيلية. وتفضل إناث خنافس الدفن ( Nicrophorus vespilloides ) الجثث الطازجة على الجثث المتحللة المغطاة بالميكروبات للتكاثر عليها، مع أن هذا السلوك قد يكون تطور أيضاً للحد من التنافس بين اليرقات والميكروبات على الجثة بعد الفقس. [ 14 ]

من غير الواضح حاليًا ما إذا كانت هذه السلوكيات النفورية قد تطورت و/أو استمرت بسبب التفاعلات الاجتماعية - فالزيادة في اللياقة المباشرة التي يمنحها تجنب المواد الملوثة تعني أن هناك حاجة إلى مزيد من البحث لفصل فوائد اللياقة غير المباشرة عن فوائد اللياقة المباشرة. [ 1 ]

منع الطفيل من الاستقرار داخل العش

بمجرد دخول الطفيلي إلى العش، يجب على المستعمرات منع استقراره، وهذا أمر بالغ الأهمية للمجتمعات طويلة العمر التي ستعاني من تراكم أعداد كبيرة من الطفيليات بدونه . [ 2 ] في الحشرات الاجتماعية الحقيقية، تشمل أكثر الآليات شيوعًا لمنع الاستقرار تطهير العش ودمج مواد ذات فعالية مضادة للميكروبات في مواد العش - سلوكيات نظافة العش. [ 1 ] [ 2 ] ومن الأمثلة على ذلك:

  • في سلالة النمل، تطورت غدة صدرية فريدة مضادة للميكروبات ، تُعرف بالغدة الميتابلورية . [ 15 ] تتميز إفرازاتها الحمضية بنشاط مضاد للبكتيريا والفطريات، ويستخدمها النمل لحماية نفسه (المناعة الشخصية) والنمل البالغ الآخر، بالإضافة إلى حماية اليرقات الضعيفة ومواد بناء العش. [ 16 ] لوحظ في نمل قاطع الأوراق ونمل النساج أن اليرقات التي يربيها النمل البالغ ذو الغدد المضادة للميكروبات غير الفعالة تكون أكثر عرضة للإصابة بفطر الميتاريزيوم ، علاوة على ذلك، فإن مواد العش التي يعتني بها النمل العامل ذو الغدد المضادة للميكروبات غير الفعالة تكون أكثر عرضة لنمو الفطريات بكثافة. [ 16 ] يقوم النمل الأبيض الجوفي التايواني ( Coptotermes formosanus ) بتعقيم عشه باستخدام النفتالين (المعروف لدى البشر بأنه المكون الرئيسي لكريات النفتالين التقليدية ) ومواد مطهرة لمنع نمو الطفيليات واستقرارها داخل العش، [ 17 ] بينما تقلل كريات براز النمل الأبيض الرطب ( Zootermopsis angusticollis ) فورًا من معدل إنبات جراثيم M. anisopliae عند وضعها في حجرات العش وأنفاقه. [ 18 ] يدمج نمل الخشب ( Formica paralugubris ) راتنج الصنوبر المتصلب في عشه (حتى 7 غرامات من الراتنج لكل لتر من مواد العش)، مما يثبط نمو البكتيريا والفطريات. [ 19 ] من المحتمل أن تكون التربينات الموجودة في راتنج الصنوبر هي المسؤولة عن النشاط المضاد للميكروبات، [ 19 ] كما هو الحال في الإفرازات المضادة للفطريات لنمل Nasutitermes من فئة الجنود . [ 20 ]
    نملة عملاقة ( Camponotus gigas ) تحمل نملة ميتة من نفس النوع
  • تُشكّل جثث أفراد المجموعة الذين قضوا بسبب مرض مُعدٍ خطرًا جسيمًا على صحة المستعمرة (إذ إن الموت بسبب المرض في البيئات الطبيعية أكثر شيوعًا بكثير من الموت بسبب الشيخوخة): ومن الآليات التي تطورت للمساعدة في تحييد هذا الخطر هي نقل الجثث من العش بواسطة النمل العامل. [ 21 ] تُعدّ "أكوام النفايات" أو "المقابر" من السمات الشائعة لمستعمرات النمل، حيث ينقل النمل العامل الجثث (في غضون ساعة من الوفاة) إلى هذه الأكوام بعد اكتشاف مؤشرات الوفاة في التركيب الكيميائي للهيدروكربونات الموجودة في غلاف النمل الخارجي . [ 22 ] [ 23 ] يميل دفن الجثث نحو المنحدرات، مما يوفر طاقة النمل العامل الذي ينقل الجثث، ويمنع أيضًا جرفها بواسطة المطر إلى داخل المستعمرة. وتختلف سلوكيات نقل الجثث عن استجابات النمل للأجسام الغريبة غير الحية، حيث تُنقل الجثث لمسافات أبعد وبسرعة أكبر. [ 22 ] [ 24 ] بإخراج الجثث من العش، يمكن للأشعة فوق البنفسجية في ضوء الشمس أن تقتل جراثيم الفطريات الناشئة؛ [ 24 ] تنقل نملات أتا الجثث إلى حجرات نفايات خاصة بدلاً من البيئة الخارجية. تقوم نملات تمنوثوراكس ليشتنشتايني بإزالة جثث الأخوات الميتات كما سبق، لكنها تدفن الجثث الغريبة حديثة الموت داخل العش - بينما "يقرر" فرد أو عدد قليل من الأفراد نقل أو دفن جثة، يشارك ما يصل إلى 25 عاملاً في هذه المهمة. [ 25 ] من الشائع أن تدفن النمل الأبيض الجثث وتلتهمها: [ 24 ] عندما تُصاب مستعمرات C. formosanus بفطر M. anisopliae ، يكون التهام الجثث شائعًا عندما تكون نسبة الأفراد النافقة في المنطقة منخفضة (15%)، ولكن مع ازدياد معدل النفوق، يزداد سلوك الدفن حتى يصل إلى 75-80%، وعندها يصبح عدد الجثث كبيرًا جدًا بحيث لا تستطيع النملات دفنها، ويصبح من الممكن حدوث جولات ثانوية من عدوى M. anisopliae . [ 26 ] يقوم النمل الأبيض أحيانًا بإزالة الجثث من العش، لكن هذا غير شائع (مغادرة العش أمر نادر الحدوث)؛ ولم تُلاحظ غرف أو أكوام/مقابر للنفايات. [ 24 ] ركزت الأبحاث حول سلوكيات الدفن لدى النحل على نحل العسل ( Apis mellifera ): 1-2% من المستعمرة هم نحل متخصص في إزالة الجثث: يفحصون الجثث بقرون استشعارهم قبل إسقاطها بسرعة من العش. [ 24 ] [27 ]
  • تُزال النفايات باستمرار وتُودع في أكوام النفايات كما ذُكر سابقًا (أو حتى في الجداول بواسطة بعض أنواع نمل أتا ). [ 2 ] يشمل تقسيم العمل في نمل قاطع الأوراق Acromyrmex echinatior أفرادًا يعملون بشكل شبه حصري في إدارة النفايات: غالبًا ما تؤوي النفايات ( الفضلات ، وبقايا الطعام، وما إلى ذلك) فطر Escovopsis (وهو فطر مجهري طفيلي على الفطر الذي يرعاه A. echinatior ) بالإضافة إلى طفيليات أخرى، لذا فإن الفصل المكاني للنفايات عن حديقة الفطريات وبيئة العش الأوسع له أهمية قصوى. [ 28 ] ويتحقق ذلك عن طريق إيداع النفايات في أكوام أسفل المنحدر وفي اتجاه الريح أو في غرف نفايات خاصة عميقة تحت الأرض. [ 28 ] كما يوجد عمال إدارة نفايات متميزون في Atta cephalotes و Atta colombica . يقل خطر تلوث حديقة الفطريات/العش بنمل عامل النفايات عن طريق مهاجمة النمل الآخر له إذا حاول دخول العش، بينما تكون الهجمات أكثر تواتراً في الأنواع التي تحتوي على حجرات نفايات داخلية (وهذا يعزز أيضاً تقسيم العمل). [ 29 ] [ 30 ] من ناحية أخرى، تحتفظ بعض الأنواع بالفضلات و/أو الإفرازات الشرجية داخل العش لاستخدامها لأغراض مكافحة الطفيليات: يستخدم C. formosanus وجوهه كمادة بناء لصندوق العش، ويعزز استخدام المواد البرازية نمو الأكتينوميسيتات ذات النشاط المضاد للميكروبات الطبيعي (مثل Streptomyces )، مما يكافح الطفيليات الفطرية مثل M. anisopliae. [ 31 ] يدافع أفراد مستعمرة النحل الطنان ذي الذيل البرتقالي ( Bombus terrestris ) عن أنفسهم ضد طفيل Crithidia bombi الشرس عن طريق استهلاك بكتيريا الأمعاء المفيدة من وجوه أفراد النوع نفسه بعد الفقس . [ 32 ]
    خنافس خلية النحل الصغيرة داخل مستعمرة النحل
  • لوحظ أيضًا أن خلايا نحل العسل تزيد بنشاط من جمع الراتنج استجابةً للعدوى الفطرية، وهو سلوك قد يُشكل نوعًا من العلاج الذاتي على مستوى الخلية. وقد وجد سيمون-فينستروم وسبيفاك (2012) أن الخلايا التي تعرضت للطفيلي الفطري Ascosphaera apis (مرض الحضنة الطباشيرية) زادت بشكل ملحوظ من جمعها للراتنجات النباتية، وأن الخلايا التي تم إثراؤها تجريبيًا بالراتنج أظهرت انخفاضًا في شدة العدوى. ولا يقتصر هذا السلوك المناعي القائم على الراتنج على الاستجابة لمسببات الأمراض: ففي نحل العسل Apis mellifera، ثبت أن غلافًا متصلًا من البروبوليس يبطن العش يعمل على استقرار وظيفة الجهاز المناعي وتخفيف مخاطر مسببات الأمراض على نطاق أوسع، مما يساهم في المناعة الاجتماعية على مستوى الخلية. كما تم توثيق جمع الراتنج في A. florea و A. dorsata، على الرغم من أن استخدام الراتنج من قبل هذه الأنواع أقل وضوحًا. ويستخدم النحل عديم اللسع (قبيلة Meliponini) الراتنج على نطاق أوسع، حيث يدمجه في أقراص الحضنة، وهياكل تخزين العسل وحبوب اللقاح، ودفاعات العش ضد المفترسات. مع ذلك، يبقى السؤال مطروحًا حول ما إذا كان استخدام الراتنج في النحل عديم اللسع يدعم المناعة الاجتماعية بشكل مباشر، كما هو الحال في نحل العسل (Apis) (بورخيس وآخرون، 2024). وعلى عكس معظم أمثلة العلاج الذاتي، التي تتضمن تناول النحل لمركبات معينة، تتميز المناعة القائمة على الراتنج في النحل بأن العاملات البالغات تُدمج الراتنجات في بنية الخلية بدلًا من استهلاكها، مما يجعل الخلية نفسها، وليس الفرد، الوحدة الوظيفية للاستجابة المناعية . [ 33 ]
  • تقوم عاملات نحل العسل في منطقة كيب ( Apis mellifera capensis ) باحتواء خنفساء الخلية الصغيرة الطفيلية ( Aethina tumida ) بشكل جماعي. [ 35 ] تتغذى A. tumida على اليرقات وحبوب اللقاح والعسل ، ولكن نظرًا لهيكلها الخارجي المتين وعادتها في البقاء بلا حراك في فجوات صغيرة (مع ثني رأسها تحت صدرها الأمامي كما تفعل السلحفاة )، تجد عاملات نحل العسل صعوبة في قطع رأسها وقتلها. [ 35 ] بدلاً من ذلك، تقوم العاملات بإغلاق خنفساء الخلية الصغيرة باستخدام مادة لاصقة خاصة بالنحل ( البروبوليس ). [ 35 ] يستغرق بناء "سجون البروبوليس" من قبل بعض العاملات من يوم إلى أربعة أيام، ويرافقه وجود عاملات أخريات يحرسن خنفساء الخلية الصغيرة لمنعها من الهروب. وقد لوحظ بقاء الحراس ليلًا ونهارًا لمدة تصل إلى 57 يومًا، ومهاجمة خنفساء الخلية الصغيرة إذا حاولت الهروب. [ 35 ]

تقوم بعض الحشرات غير الاجتماعية بتعقيم أعشاشها أيضًا: فصرصور الخشب ( Cryptocercus punctulatus ) يتبرز عادةً داخل العش (يبني هذا النوع أعشاشه في الخشب المتحلل، الذي غالبًا ما يحتوي على كثافة عالية من الميكروبات)، وقد وُجد أن للبراز نشاطًا مضادًا للفطريات ضد M. anisopliae، ربما بوساطة الميكروبات. [ 36 ] وتتعرض الأنفاق التي تبنيها خنافس التنوب ( Dendroctonus rufipennis ) داخل أشجار التنوب لخطر الإصابة بأنواع متعددة من الفطريات التي تقلل من قدرة خنافس التنوب على البقاء. [ 37 ] عند غزو الفطريات، تبدأ الحشرات البالغة بإفراز إفرازات فموية، وقد كشف تحليل هذه الإفرازات عن وجود بكتيريا ذات نشاط مضاد للفطريات؛ وتُستخدم كرات البراز لعزل الأجزاء المصابة بالفطريات من النفق. [ 37 ] توجد استراتيجية لإدارة النفايات لدى بعض الأنواع التي تعيش في مجموعات وشبه اجتماعية، مثل صرصور دي جير قصير الذيل ( Anurogryllus muticus ) شبه الاجتماعي. [ 1 ] بعد 5-10 دقائق من التبرز والعودة إلى بيضها، تعود إناث A. muticus إلى كرات البراز وتزيلها من الحجرة - مع ملاحظة عدم إزالة أي مواد أخرى من الحجرة. [ 38 ] عند اكتشاف جثة، يقوم آباء N. vespilloides شبه الاجتماعيين بزيادة النشاط المضاد للميكروبات في إفرازاتهم الشرجية ويدهنونها على الجثة - وبالتالي تعقيم المورد الذي ستتغذى عليه صغارهم قريبًا. [ 39 ]

تثبيط انتقال العدوى داخل المجموعة

إذا دخل طفيلي إلى العش واستقر فيه، يتعين على المجموعات الآن اتخاذ تدابير دفاعية لمنع انتشار الطفيليات من الأفراد المصابين إلى غير المصابين. [ 2 ] يعتمد خطر إصابة الفرد غير المصاب على ثلاثة عوامل: قابليته للإصابة بالطفيلي، ومعدل الاتصال بين الأفراد المصابين وغير المصابين، وقدرة الطفيلي على العدوى (ضراوته). [ 2 ] في الحشرات الاجتماعية الحقيقية، تشمل هذه التدابير الدفاعية ما يلي:

  • يُعدّ التنظيف المتبادل ، حيث يقوم أفراد النمل بتنظيف أجسام أفراد من نفس النوع، آلية شائعة للغاية للمناعة الاجتماعية لدى الحشرات الاجتماعية الحقيقية. [ 2 ] عندما يقوم النمل بالتنظيف المتبادل، فإنه يفرك أرجله ويلعق بعضها البعض لتنظيفها؛ وتُخزّن أي طفيليات موجودة على الجلد في تجويف خاص في المعي الأمامي ( التجويف تحت الفموي ، الموجود على السطح البطني للتجويف الفموي ) - وهذا يمنع ابتلاع الطفيل من قِبل النملة التي تقوم بالتنظيف. [ 40 ] ثم تُقتل محتويات التجويف تحت الفموي بفعل النشاط الكيتيني لإفرازات الغدد الشفوية قبل طردها على شكل كريات مع مخلفات أخرى إلى أكوام النفايات داخل العش أو خارجه. [ 2 ] [ 40 ] [ 41 ] [ 42 ] عند التعرض لـ M. anisopliae ، تظل معدلات التنظيف الذاتي لنمل الخشب الرطب Z. angusticollis ثابتة بينما يزداد التنظيف المتبادل بما يصل إلى 53 ضعفًا؛ قد لا يقتصر التنظيف المتبادل هنا على إزالة جراثيم الفطريات فحسب، بل إن اللعاب المطبق في الوقت نفسه قد يقلل من قدرة الجراثيم على البقاء، على غرار النشاط المضاد للبكتيريا للعاب يرقات دبور فيسبولا . [ 43 ] [ 44 ] تتخصص بعض عاملات نحل العسل في التنظيف المتبادل شبه المستمر. [ 45 ]
  • يمكن لاستراتيجيات التثبيط على مستوى الخلية أن تُنشئ أيضًا "مناعة تنظيمية". على سبيل المثال، تميل عاملات الحشرات الاجتماعية إلى العمل في البداية في مركز الخلية، لرعاية اليرقات، ومع تقدمها في العمر، تتبنى مهامًا أقرب فأقرب إلى المحيط، مثل البحث عن الطعام. [ 46 ] هذا التقسيم، الذي يُطلق عليه تعدد المهام الطارد المركزي، يعني أن العاملات من نفس العمر يتفاعلن بشكل رئيسي مع غيرهن من نفس العمر، واللاتي يؤدين نفس المهمة في نفس الحيز المكاني: وبالتالي، إذا ظهر مرض جديد ينتقل عن طريق الاتصال الجسدي بين العاملات، فإنه يقتصر على قسم واحد من الخلية. [ 2 ] يُعطي الهيكل المكاني لخلايا نحل العسل الغربي ( Apis mellifera ) الأولوية للأفراد الصغار - فعندما تُصاب الخلايا بأمراض ذات فترة عدوى قصيرة (الفترة الزمنية التي يمكن خلالها للأفراد المصابين نقل المرض إلى الأفراد المعرضين للإصابة)، فإنها تقتصر فقط على الأفراد الأكبر سنًا الأقرب إلى الخارج. [ 47 ] في النحل الطنان الشرقي الشائع ( Bombus impatiens )، تميل العاملات اللاتي يُطعمن اليرقات إلى البقاء بالقرب من مركز العش حتى عندما لا يقمن بهذا النشاط، والعكس صحيح بالنسبة للعاملات اللاتي يبحثن عن الطعام؛ إذ يبقى ما بين 11 و13% من العاملات في مناطق صغيرة على مسافة محددة من مركز العش طوال حياتهن. [ 48 ] يمكن أيضًا الاستفادة من التوزيع الديموغرافي للمستعمرة لأغراض مكافحة الطفيليات: فقد أظهرت الدراسات على Z. angusticollis أنه لا توجد اختلافات في قابلية الإصابة بالطفيليات بين أطوار اليرقات فحسب ، بل إن التركيبة الديموغرافية للمجموعة تؤثر بشكل كبير على معدل البقاء (حيث تكون المجموعات المختلطة الأعمار أفضل من المجموعات أحادية العمر). [ 49 ] كما تم تحليل تأثير بنية المستعمرة على ديناميكيات الأمراض والمناعة الاجتماعية نظريًا باستخدام النماذج الرياضية . [ 50 ] [ 51 ]
تنعزل عاملات Temnothorax unifasciatus المحتضرة طواعيةً عن المستعمرة وتموت في عزلة.
  • يمكن أن يمنع العزل الاجتماعي للأفراد المصابين انتقال العدوى داخل المجموعة. فعندما تتلامس نمل الخشب الرطب ( Z. angusticollis ) مع كثافة عالية من جراثيم الفطريات الممرضة، فإنها تُظهر "عرضًا حركيًا اهتزازيًا" في جميع أنحاء الجسم، مما يدفع النمل الآخر غير الملامس للجراثيم إلى الفرار، وبالتالي زيادة المسافة بينه وبين النمل المصاب. [ 52 ] وفي نمل الأرض الشرقي ( R. flavipes )، تُسبب العدوى بالفطر نفسه استجابة إنذار اهتزازية؛ ثم يتجمع النمل حول النمل المصاب ويحاصره، مانعًا إياه من الانتقال إلى مناطق أخرى من المستعمرة؛ وفي بعض الأحيان يُلعق ويُعض قبل دفنه. [ 53 ] تغادر نملات Temnothorax unifasciatus التي تموت بسبب عدوى فطرية أو تسمم بثاني أكسيد الكربون أو لأسباب طبيعية (غير معروفة في المستعمرات التي لم تخضع لتجارب) العش نهائيًا قبل وفاتها بساعة إلى 50 ساعة، متوقفةً بدافع الإيثار عن جميع تفاعلاتها الاجتماعية مع رفيقاتها، وتموت وحيدةً بعيدًا عن المستعمرة. [ 21 ] بعض عاملات نحل العسل (Apis mellifera) متخصصات في النظافة، إذ يكشفن عن الخلايا في المستعمرة التي تحتوي على حضنة مريضة أو ميتة، ويكشفن عن هذه الخلايا ثم يزيلن محتوياتها. [ 54 ]
  • إن التجانس الجيني لمستعمرات الحشرات يجعلها نظريًا عرضة للإصابة بالعدوى على نطاق واسع؛ فالتشابه الكبير في جينوم كل فرد من أفراد المجموعة يعني أن كل فرد معرض (ومقاوم) لنفس الطفيليات، [ 2 ] في حين أظهرت التجارب أن مستعمرات B. terrestris غير المتجانسة جينيًا لديها مستويات أقل من الإصابة بالطفيليات مقارنةً بالمستعمرات المتجانسة. [ 55 ] ولزيادة التنوع الجيني، يمكن للمستعمرات زيادة عدد الملكات و/أو زيادة عدد شركاء التزاوج لكل ملكة - [ 2 ] ويُعتقد أن هذه الفوائد المناعية الاجتماعية قد تفسر تعدد الأزواج المكلف ظاهريًا الموجود في مستعمرات الحشرات الاجتماعية. [ 55 ] [ 56 ] كما تتميز غشائيات الأجنحة الاجتماعية بمعدلات عالية للغاية من إعادة التركيب الميوزي عند مقارنتها بمجموعة واسعة من أصناف حقيقيات النوى العليا، مما يزيد من التنوع الجيني . [ 57 ] تسعى الدراسات النظرية والتجريبية الجارية إلى استكشاف السيناريوهات التي يمكن فيها إبطال هذه الفوائد المناعية للتغاير الجيني بسبب التكاليف المصاحبة، مثل زيادة الصراع داخل المستعمرة و/أو زيادة القابلية للإصابة بعدد متزايد من الطفيليات التي تصاحب زيادة التنوع الجيني. [ 58 ]
  • لمكافحة الطفيليات الحساسة للحرارة، يمكن لأفراد المجموعة رفع درجة حرارتهم بشكل جماعي - يُعرف هذا الدفاع باسم الحمى الاجتماعية، وقد وُجد حتى الآن فقط في نحل العسل ( Apis ): [ 1 ] عند تعرضها لغزو يرقات دودة الحضنة الطباشيرية ( Ascosphaera apis )، ترفع العاملات درجة حرارة الخلية كإجراء وقائي - لم يُحدد بعد ما إذا كان الدافع وراء هذا السلوك هو إبلاغ اليرقات للعاملات بإصابتها أم اكتشاف العاملات للطفيلي قبل ظهور الأعراض. ​​[ 59 ]

توجد عادة التزيين المتبادل لدى الحشرات ما قبل الاجتماعية - إذ يقوم أبو مقص الأوروبي ( Forficula auricularia ) بتنظيف بيضه لمنع نمو العفن [ 60 ]، وتقضي حوريات صرصور الخشب ( Cryptocercus ) ما يصل إلى خُمس وقتها في تنظيف الحشرات البالغة (كما تقوم الحوريات بتنظيف حوريات أخرى ولكن بتردد أقل، ومع ذلك لا يُلاحظ التزيين المتبادل لدى الحشرات البالغة) - [ 61 ]، ولكن بشكل عام، لا يزال دور الدفاع ضد الطفيليات في سلوك التزيين المتبادل لدى التصنيفات ما قبل الاجتماعية غير واضح. [ 1 ]

يُعدّ التخلي عن العش ملاذاً أخيراً للمستعمرة التي تعاني من عدوى لم تكن الدفاعات المذكورة أعلاه فعالة ضدها - ويمكن حينها ترك الأفراد المصابين مهجورين في العش القديم أو طردهم من المجموعة بينما تنتقل المستعمرة إلى عش جديد. [ 2 ]

التزيين المتبادل لدى قرود التمر الهندي الذهبية ( Leontopithecus rosalia )

تصنيفات أخرى

لوحظت أنظمة المناعة الاجتماعية في نطاق واسع من المجموعات التصنيفية. ويُلاحظ سلوك التنظيف المتبادل بين الحيوانات في العديد منها، فعلى سبيل المثال، تُنظف الرئيسيات بعضها البعض بشكل متكرر، وهو سلوك تطور على الأرجح لوظيفته الصحية، ولكنه استُخدم الآن لدور إضافي في الترابط الاجتماعي. [ 62 ] ويرتبط التنظيف المتبادل لدى خفاش مصاص الدماء الشائع ( Desmodus rotundus ) بتقيؤ الطعام، وقد يسمح للخفافيش الأخرى بتحديد الأفراد القادرين على تزويدها بالغذاء؛ [ 63 ] كما دُرست سلوكيات التنظيف المتبادل لدى الخيول والطيور. [ 64 ] [ 65 ] وتوجد أيضًا مجموعة من علاقات التكافل التنظيفية، التي قد تكون معقدة أحيانًا ، بين العديد من الأنواع المختلفة، وخاصة في الأسماك البحرية التي تمتلك محطات تنظيف خاصة بها . تقوم طيور القرقف الأزرق الكورسيكي ( Parus caeruleus ) بتبطين أعشاشها وقائياً بالنباتات العطرية (مثل Achillea ligustica و Helichrysum italicum و Lavandula stoechas ) لصد البعوض والحشرات الأخرى الماصة للدماء التي تستهدف الطيور. [ 66 ]

وفقًا لمفهوم ريتشارد دوكينز للنمط الظاهري الممتد، يمكن اعتبار أنشطة الرعاية الصحية البشرية، مثل التطعيم ( الموضح هنا )، بمثابة مناعة اجتماعية.

بعد التعريف الأوسع للمناعة الاجتماعية الذي قدمه كوتر وكيلنر، يمكن ذكر أمثلة عديدة لسلوكيات المناعة الاجتماعية ضمن فصائل الحيوانات: فضفادع التونغارا ( Engystomops pustulosus ) تبني "أعشاشًا رغوية" خلال موسم التكاثر، حيث تحدث عملية تكوين الأجنة ؛ هذه الأعشاش الرغوية مشبعة ببروتينات راناسبومين التي توفر الحماية ضد الهجمات الميكروبية وتعمل كمنظف . كما تستخدم أسماك الشوك ثلاثية الأشواك ( Gasterosteus aculeatus )، وسمكة القوبيون العشبية ( Zosterisessor ophiocephalus )، وسمكة الدارتر المهدبة ( Etheostoma crossopterum )، ونوعان من أسماك البلينّي ، استراتيجيات كيميائية لحماية بيضها من الميكروبات. [ 5 ] ومن المثير للاهتمام، أن الميكروبات نفسها وُجد أنها تمتلك أنظمة مناعة اجتماعية: فعندما تُصاب مجموعة من بكتيريا المكورات العنقودية الذهبية بالجنتاميسين ، تبدأ بعض الأفراد (تُسمى متغيرات المستعمرات الصغيرة) بالتنفس اللاهوائي ، مما يُخفض درجة حموضة البيئة، وبالتالي يُكسب جميع الأفراد الآخرين مقاومة للمضاد الحيوي، بما في ذلك أفراد المكورات العنقودية الذهبية الذين لم يُغيروا نمطهم الظاهري. [ 67 ] ويمكن هنا إجراء مقارنة مع ظاهرة الحمى الاجتماعية في النحل الموصوفة أعلاه: حيث تُغير مجموعة فرعية من الأفراد في مجموعة ما سلوكها، وبذلك تُوفر مقاومة على مستوى المجموعة بأكملها. [ 5 ]

باستخدام مفهوم ريتشارد دوكينز للنمط الظاهري الممتد ، يمكن اعتبار أنظمة الرعاية الصحية التي طورها البشر شكلاً من أشكال المناعة الاجتماعية. [ 4 ]

دراسة الأنواع

أُجريت معظم الدراسات حول المناعة الاجتماعية على الحشرات الاجتماعية الحقيقية. [ 1 ] فعلى سبيل المثال، تستخدم سيلفيا كريمر النمل كنظام نموذجي، بينما تعمل ريبيكا روزنغوس على النمل الأبيض. وبعيدًا عن الحشرات الاجتماعية الحقيقية، يُعد خنفساء الدفن (Nicrophorus vespilloides ) نظامًا نموذجيًا ناشئًا . [ 68 ]

نيكروفوروس فيسبيلويدس

اثنان من حشرات N. vespilloides يقومان بتحضير جثة

تُعدّ خنافس الدفن ، مثل N. vespilloides ، نموذجًا رائدًا في علم البيئة التطوري نظرًا لرعايتها الأبوية المكثفة ، إذ تصطاد جثث الفقاريات الصغيرة التي تدفنها قبل أن تُهيئها بدقة لتكون غذاءً ليرقاتها للتكاثر. هذه الجثث نادرة وعابرة، لكنها ضرورية لنجاح تكاثر خنافس الدفن . تُعتبر الجثث مواردًا شديدة التنافس، حيث تُشكل تحديات من قِبل خنافس الدفن الأخرى وأنواع أخرى من الكائنات الكانسة، فضلًا عن الكائنات الدقيقة المُحللة . تحتوي الجثث القديمة على حمولة ميكروبية أعلى، وبالتالي تكون أقل جودة كمورد للتكاثر: اليرقات التي تُربى على هذه الجثث تكون أصغر حجمًا وفي حالة غذائية أسوأ، وعند بلوغها تكون هذه الخنافس أصغر حجمًا أيضًا، مما يُقلل من لياقة N. vespilloides . [ 14 ] دانيال روزن وآخرون. أظهرت دراسة أجريت عام 2008 أن خنفساء N. vespilloides تُفضل الجيف الحديثة (التي عادةً ما تكون أقل حمولة ميكروبية) على الجيف القديمة، وإذا تعذر الحصول على إحدى هذه الجيف عالية الجودة، فإنها تستخدم رعاية أبوية قبل وبعد الفقس للحد من التحدي الذي تُشكله الميكروبات. [ 14 ] كما أوضحت شينا كوتر وريبيكا كيلنر أن جزءًا من هذه الرعاية الأبوية المضادة للميكروبات يتضمن قيام كلا الأبوين بتلطيخ الجيفة بإفرازات شرجية مضادة للبكتيريا: فقد أظهرت دراستهما عام 2009 أنه عندما تصادف الخنافس جيفة، فإنها تُعزز النشاط المضاد للبكتيريا في إفرازاتها الشرجية عن طريق تغيير تركيبها بشكل فعال ( يزداد النشاط الشبيه بالليزوزيم ، وينخفض ​​نشاط الفينول أوكسيداز )، وأن تفاصيل هذا النظام المناعي الاجتماعي تختلف بين الجنسين: فإفرازات الإناث لها نشاط مضاد للبكتيريا أكبر من الذكور؛ كما أن الذكور الأرامل يزيدون من النشاط المضاد للبكتيريا في إفرازاتهم، بينما يُلاحظ انخفاضه لدى الإناث الأرامل. [ 39 ]

أظهرت دراسة كوتر وآخرون التكلفة الباهظة لهذا الاستجابة المناعية الاجتماعية؛ فمن خلال تزويد الإناث بجثث موبوءة بالميكروبات، وجدوا أن زيادة النشاط المضاد للبكتيريا التي تلت ذلك أدت إلى انخفاض بنسبة 16% في الناتج التناسلي طوال العمر. [ 69 ] هذا الانخفاض الكبير في اللياقة، نتيجةً لزيادة معدل الوفيات وانخفاض الخصوبة المرتبط بالعمر ، يفسر سبب كون النشاط المضاد للبكتيريا في الإفرازات مُستحثًا فقط وليس موجودًا بشكل دائم. [ 69 ] كشفت دراسات أخرى عن وجود مفاضلة بين الاستثمار في المناعة الشخصية والاستثمار في المناعة الاجتماعية، أي أنه عند الإصابة، يزيد فطر N. vespilloides من استجابته المناعية الشخصية بينما يقلل في الوقت نفسه من استجابته المناعية الاجتماعية. [ 70 ] مؤخرًا، حددت مجموعة كيلنر جينًا مرتبطًا بالمناعة الاجتماعية في خنفساء الدفن N. vespilloides : إذ يزداد معدل التعبير عن جين Lys6 ، وهو إنزيم الليزوزيم، بمقدار 1409 أضعاف خلال موسم التكاثر، وينتقل من المرتبة 5967 بين أكثر النسخ وفرةً في النسخ الجيني لأنسجة الأمعاء إلى المرتبة 14؛ كما ثبت أن معدلات التعبير عن Lys6 تتغير بالتزامن مع النشاط المضاد للبكتيريا في الإفرازات الشرجية. [ 71 ] تبلغ جهود المناعة الاجتماعية ذروتها خلال منتصف العمر، على عكس جهود المناعة الشخصية التي تزداد أو تُحافظ عليها مع التقدم في العمر لدى خنافس الدفن المتكاثرة. [ 72 ]

تحتوي إفرازات اليرقات نفسها أيضاً على مواد مضادة للبكتيريا، حيث يبلغ نشاطها ذروته عند الفقس ويتناقص مع تقدم اليرقات في العمر. ويؤدي فصل الأبوين إلى انخفاض في فعالية هذه المواد المضادة للبكتيريا، ربما بسبب الحاجة إلى استثمار الطاقة في مهام أخرى أكثر أهمية تنشأ نتيجة غياب الأبوين. [ 73 ]

تطور

مقارنة بالحصانة الشخصية

لاحظ العديد من الباحثين أوجه تشابه ملحوظة بين أنظمة المناعة الشخصية الأكثر شيوعًا لدى الكائنات الحية (مثل الخلايا اللمفاوية التائية والبائية ) وأنظمة المناعة الاجتماعية المذكورة أعلاه، ومن المسلّم به عمومًا بين علماء المناعة البيئية أن إجراء دراسات مقارنة دقيقة بين هذين النظامين سيزيد من فهمنا لتطور المناعة الاجتماعية. [ 4 ] [ 5 ] وبينما تختلف الآليات الفيزيولوجية المحددة التي تُنتج المناعة اختلافًا كبيرًا بين الفرد والمجتمع، يُعتقد أنه على المستوى الظاهري، تتشابه مبادئ التهديد الطفيلي والاستجابة له: يجب الكشف عن الطفيليات بسرعة، وينبغي أن تختلف الاستجابات باختلاف الطفيلي المعني، ويجب الحد من انتشار العدوى، وينبغي توفير مستويات مختلفة من الحماية لمكونات الفرد/المجتمع المختلفة بناءً على مساهمتها النسبية في اللياقة. [ 4 ] كان كريمر أول من قام بذلك بشكل منهجي، وقسم الظواهر المناعية إلى ثلاث فئات: الدفاع الحدودي (تجنب العدوى)، والدفاع الجسدي (تجنب الاستقرار داخل المكونات غير التناسلية للفرد/المجتمع)، والدفاع الجرثومي (تجنب إصابة المكونات التناسلية للفرد/المجتمع). ومن الأمثلة على التشبيهات الواردة في ورقة كريمر البحثية ما يلي:

  • الدفاع عن الحدود:
    • يمكن تشبيه تجلط الدم في الأوعية الدموية المصابة لدى الفرد بسلوك سد مداخل الأوعية الدموية لدى النمل العامل المتخصص استجابةً لهجوم طفيلي.
    • يمكن تشبيه الجهاز الدوري للفرد بتوزيع العناصر الغذائية في مستعمرات الحشرات الاجتماعية، حيث يقوم عدد قليل منها بالبحث عن الطعام ثم توزيعه على بقية أفراد العش.
    • يمكن مقارنة تنظيف القطط والكلاب لأنفسها بتنظيف الآخرين لأنفسهم.
  • دفاع سوما:
    • تتشكل الأورام الحبيبية لاحتواء الأمراض التي يكافح الجهاز المناعي الفردي للقضاء عليها؛ ويمكن مقارنة ذلك بالتغليف الاجتماعي الذي يُلاحظ ضد خنافس الخلية الصغيرة في نحل العسل.
    • يمكن مقارنة موت الخلايا المبرمج استجابةً للمرض بقتل العمال المصابين أو الانتحار القسري الذي يُشاهد في حالة "تمنوثوراكس".
  • الدفاع الجرثومي:

تشمل أوجه التشابه الأخرى الذاكرة المناعية للجهاز المناعي التكيفي في الفقاريات، وملاحظة وجود ذاكرة جماعية مماثلة (تعمل بآلية لم تُفسر بعد) في بعض مجتمعات الحشرات، فعلى سبيل المثال، ينجو أفراد Z. angusticollis من عدوى M. anisopliae بشكل ملحوظ أكثر عندما يكونون على اتصال بفرد مصاب سابقًا من نفس النوع، وهو ما يُعرف بـ"نقل المناعة الاجتماعي" أو "التطعيم الاجتماعي". [ 4 ] [ 74 ] يُعتقد غالبًا أن رفض الزرع الناتج عن معقدات التوافق النسيجي الرئيسية غير الذاتية هو نتاج ثانوي لا وظيفة تطورية له، ومع ذلك، يستشهد كريمر بحالات (مثل نجم البحر الأسيدي المستعمر ( Botryllus schlosseri )) حيث ربما تطور التعرف على الخلايا الغريبة كتكيف - إذا كان الأمر كذلك، فقد يكون هذا مشابهًا لأنظمة التعرف على الذات في الحشرات الاجتماعية التي تمنع التطفل على الحضنة، وسلوكيات مراقبة العاملات التي تقمع "الأورام الاجتماعية". [ 4 ] تقوم خلايا مناعية محددة في الحيوانات بـ"مراقبة" الأنسجة بحثًا عن الطفيليات، كما تفعل أفراد الطبقة العاملة في المستعمرات. [ 4 ]

يجادل كوتر وكيلنر بأن المناعة الاجتماعية ليست مجرد مفهوم مفيد عند دراسة التحولات الرئيسية في التطور (انظر أدناه)، بل إن أصل أنظمة المناعة الاجتماعية يمكن اعتباره تحولاً رئيسياً بحد ذاته. [ 5 ]

دورها في تطور الحياة الجماعية

جلب الانتقال من العيش الانفرادي إلى العيش الجماعي (الذي حدده جون ماينارد سميث كواحد من التحولات السبعة الرئيسية في التاريخ التطوري ) العديد من الفوائد للبقاء (زيادة اليقظة ضد المفترسات، وفوائد البحث عن الطعام، إلخ) وفرصة استغلال مجموعة واسعة من البيئات الإيكولوجية الجديدة، ولكن للعيش الجماعي أيضًا عيوبه. [ 2 ] [ 75 ] وقد أظهرت دراسات عديدة زيادة في عبء الطفيليات المنقولة عن طريق الاتصال مع زيادة حجم المجموعة، [ 1 ] [ 75 ] وبالتالي أُجريت أبحاث حول دور المناعة الاجتماعية في تطور العيش الجماعي المبكر. توجد بالفعل أدلة تجريبية، من دراسات مقارنة بين الأنواع وداخل النوع الواحد ، على أن زيادة كثافة السكان تؤدي إلى زيادة الجهد المناعي الفردي (الوقاية المعتمدة على الكثافة). [ 76 ] [ 77 ] [ 78 ] ومع ذلك، توجد أدلة قوية على أن تطور المناعة الاجتماعية يؤدي إلى مفاضلة بين الجهد المبذول في الاستجابات المناعية الشخصية والجهد المبذول في الاستجابات المناعية الاجتماعية - فقد أظهرت الدراسات الفيزيولوجية والجينومية أن الظروف الاجتماعية يمكن أن تؤدي إلى انخفاض في الجهد المناعي الشخصي. [ 1 ] تنخفض المناعة الشخصية في الجراد الأسترالي ( Chortoicetes terminifera ) مع زيادة كثافة السكان وتزداد عند عزله اصطناعياً. [ 79 ] تكشف الدراسات الجينومية أن الجراد الصحراوي المنفرد المصاب (S. gregaria) يعبر عن عدد أكبر من الجينات المشاركة في المناعة مقارنة بالأفراد المصابين في المرحلة الاجتماعية، [ 80 ] كما أن عاملات النحل الطنان (Bombus terrestris) تزيد من تنظيم الجينات المتعلقة بالمناعة عند عزلها تجريبياً، ويوجد ثلاثة أضعاف عدد عائلات الجينات المتعلقة بالمناعة في الحشرات المنفردة مقارنة بنحل العسل الاجتماعي. [ 81 ]

جادل جويل مونييه بأن العلاقتين المتناقضتين ظاهرياً بين الجهد المناعي الشخصي وكثافة السكان كانتا نتيجة لافتراضين ضمنيين في التنبؤ بأنه يجب أن يكون هناك ارتباط سلبي بين الجهد المناعي الشخصي والعيش الجماعي:

  1. "يرتبط العيش الجماعي دائمًا بالتعبير عن المناعة الاجتماعية" - هذا غير صحيح؛ فالنمل العامل ( Z. angusticollis ) لا يُميّز بين أفراد نوعه المصابين وغير المصابين، وتختار مستعمرات نمل الفرعون ( Monomorium pharaonis ) الانتقال إلى الأعشاش المصابة بدلاً من غير المصابة، وملكة نمل الخشب ( Formica paralugubris ) لا تنفر بل تنجذب إلى البيئات الملوثة بالفطريات الممرضة للحشرات. [ 1 ]
  2. "الاستجابات المناعية الاجتماعية مكلفة للمنتجين" - لم يتم اختبار هذا الافتراض إلا في نوع واحد، وهو حشرة نيكروفوروس فيسبيلويدس [ 1 ] - حيث أدى تعرض اليرقات لبكتيريا إلى استجابة مناعية اجتماعية من الأم، وأدت هذه الاستجابة بالفعل إلى انخفاض في النجاح التناسلي طوال حياتها (أي أن هناك تكلفة). [ 69 ]

مع التوصية بإجراء المزيد من الدراسات على العديد من التصنيفات الاجتماعية وغير الاجتماعية المختلفة لتقييم صحة هذه الافتراضات بشكل أفضل، يشير مونييه إلى أن وجود مفاضلة بين المناعة الشخصية والاجتماعية قد يكون مخفيًا أو "مكتشفًا" بشكل خاطئ في مجموعة سكانية/نوع ما بسبب التباين الفردي (على سبيل المثال، قد لا يتمكن الأفراد ذوو الجودة المنخفضة من تحمل استثمار مرتفع نسبيًا في كلا الجهازين المناعيين)، وبالتالي يوصي بضرورة ضبط الجودة الجوهرية للأفراد إذا ما أُريد التوصل إلى استنتاجات صحيحة. [ 1 ]

لتقييم ما تشير إليه المعرفة الحالية بأنظمة المناعة الاجتماعية حول ما إذا كانت المناعة الاجتماعية نتاجًا ثانويًا أم محركًا أساسيًا للحياة الجماعية المعقدة، حدد مونييه 30 آلية مختلفة للمناعة الاجتماعية الموجودة في الحشرات الاجتماعية الحقيقية، وبحث عن نظائر لها في الحشرات ما قبل الاجتماعية والحشرات الانفرادية. [ 1 ] ودعمًا لفرضية أن المناعة الاجتماعية محرك أساسي وليست نتاجًا ثانويًا للحياة الجماعية المعقدة، وُجد أن عشر آليات لها نظائر في الحشرات ما قبل الاجتماعية، وأربع آليات في الأنواع الانفرادية (مع أن هذا لا يعني بالضرورة أن بعض الآليات قد تتطور كنتاج ثانوي). [ 1 ] مع ذلك، لا تزال الأدلة على أن آليات المناعة الاجتماعية تُختار، ولو جزئيًا، بسبب فوائدها الجماعية غير كافية، ربما لصعوبة عزل فوائد المناعة عن الفوائد الأخرى التي غالبًا ما توفرها هذه الآليات (مثلًا، يمنع التزيين المتبادل استقرار الطفيليات الخارجية، ولكنه يحسن أيضًا دقة التعرف على أفراد العش الواحد نظرًا لمشاركة البصمات الكيميائية بين أفراد المجموعة، وبالتالي تجانسها)، وصعوبة الفصل التجريبي بين اللياقة المباشرة واللياقة غير المباشرة، والتي تزداد في الكائنات الاجتماعية الحقيقية حيث يسود الأفراد العقيمون/غير القادرين على التكاثر. [ 1 ] من شأن إجراء المزيد من الدراسات على الكائنات ما قبل الاجتماعية أن يسمح بإجراء تحليلات تطورية لاستعادة المسار التطوري الفعلي الذي سلكته آليات المناعة الاجتماعية المختلفة. [ 1 ]

دور في تطور تعدد الأزواج

يُعدّ أصل تعدد الأزواج في الطبيعة وقيمته التكيفية موضوعًا مثيرًا للجدل في علم الأحياء التطوري ، ويعود ذلك جزئيًا إلى التكاليف العديدة التي تُثقل كاهل الإناث، من حيث زيادة الطاقة والوقت المُخصص للتكاثر، وزيادة خطر الافتراس، وزيادة خطر الإصابة بالأمراض المنقولة جنسيًا، وزيادة خطر الأذى الجسدي الناجم عن التزاوج/الإكراه الجنسي. بالنسبة للحشرات الاجتماعية، يُعدّ تأثير تعدد الأزواج على معامل القرابة بين أفراد المستعمرة مهمًا أيضًا، إذ يُقلّل تقليل قرابة العاملات من قدرة اختيار القرابة على الحفاظ على السلوكيات التعاونية الفائقة التي تُعدّ حيوية لنجاح المستعمرات. [ 82 ] [ 83 ] تستند إحدى فرضيات تطور تعدد الأزواج إلى مقاومة الأمراض التي يُفترض أن يُوفّرها التنوع الجيني المتزايد للمجموعة، وتدعم هذه الفرضية مجموعة متزايدة من الأدلة من أصناف الحشرات، وقد نوقش بعضها أعلاه. [ 82 ] [ 84 ]

مفهوم

مستويات المناعة المعدومة في المجتمعات. لكل فرد في المجموعة مناعة فردية خاصة به (شكل بيضاوي) تتألف من: (أ) جهازه المناعي الفيزيولوجي ، والذي قد يشمل إما المكون المناعي الفطري فقط (I) (كما هو الحال في اللافقاريات )، أو مكونًا مناعيًا مكتسبًا أيضًا (A) (كما هو الحال في الفقاريات )، و(ب) سلوكياته المضادة للطفيليات (B، رمادي داكن). في المجموعات الاجتماعية، ينشأ مستوى إضافي من المناعة الاجتماعية من الدفاعات الجماعية (رمادي فاتح، خط منقط) لأفراد المجموعة، مثل الرعاية الصحية المتبادلة (الأسهم؛ مقتبس من كريمر وسيكست [ 85 ] ).

المناعة الاجتماعية هي تطور مستوى إضافي من المناعة في مستعمرات الحشرات الاجتماعية الحقيقية (بعض أنواع النحل والدبابير ، وجميع أنواع النمل الأبيض والنمل ). [ 85 ] [ 86 ] [ 87 ] تشمل المناعة الاجتماعية آليات الدفاع الجماعي ضد الأمراض في المجتمعات المستقرة الأخرى، بما في ذلك مجتمعات الرئيسيات ، [ 88 ] وقد تم توسيع نطاقها ليشمل تفاعلات اجتماعية أخرى، مثل رعاية الوالدين . [ 89 ] وهو مفهوم حديث نسبياً. [ 90 ]

رسم تخطيطي يوضح الطبيعة المتداخلة للمكونات المختلفة للدفاعات الجماعية ضد الأمراض.

توفر المناعة الاجتماعية منهجًا متكاملًا لدراسة ديناميكيات الأمراض في المجتمعات، إذ تجمع بين سلوكيات ووظائف أعضاء المجموعة (بما في ذلك العمليات على المستوى الجزيئي) وتفاعلاتهم الاجتماعية. وبذلك، تربط بين مجالي التطور الاجتماعي وعلم المناعة البيئية . كما تؤثر المناعة الاجتماعية على علم الأوبئة ، إذ يمكنها التأثير على مسار العدوى على المستوى الفردي، وعلى انتشار المرض داخل المجموعة.

تختلف المناعة الاجتماعية عن الظواهر المشابهة التي قد تحدث في مجموعات غير اجتماعية بالمعنى الحقيقي (مثل الحيوانات الرعوية). وتشمل هذه الظواهر: (أ) الوقاية المعتمدة على الكثافة، [ 91 ] وهي زيادة المناعة الفردية لأفراد المجموعة في ظل الازدحام الزمني، و(ب) مناعة القطيع ، وهي حماية الأفراد المعرضين للإصابة في مجموعة تتمتع بمناعة ، حيث لا تستطيع مسببات الأمراض الانتشار بسبب ارتفاع نسبة الأفراد ذوي المناعة إلى الأفراد المعرضين للإصابة. [ 86 ] علاوة على ذلك، ورغم إمكانية تحقيق المناعة الاجتماعية من خلال آليات دفاعية سلوكية أو فسيولوجية أو تنظيمية، فإن هذه المكونات ليست حصرية، بل تتداخل في كثير من الأحيان. فعلى سبيل المثال، تنشأ آليات الدفاع التنظيمية، مثل شبكة التفاعل المتغيرة التي تؤثر على انتشار المرض، من عمليات كيميائية وسلوكية. [ 92 ]

خطر الإصابة بالأمراض في المجموعات الاجتماعية

على الرغم من أن الحياة الاجتماعية تُعدّ نمط حياة ناجحًا للغاية، إلا أنه يُعتقد أنها تزيد من خطر إصابة الفرد بالأمراض، وذلك ببساطة لأن الاتصال الوثيق مع أفراد النوع نفسه يُعدّ مسارًا رئيسيًا لانتقال الأمراض المعدية . [ 93 ] ونظرًا لأن الكائنات الاجتماعية غالبًا ما تتجمع بكثافة وتُظهر مستويات عالية من التفاعل، فإن مسببات الأمراض تنتشر بسهولة أكبر من الأفراد المصابين إلى الأفراد المعرضين للإصابة. [ 94 ] وتُعدّ التفاعلات الحميمة التي غالبًا ما توجد في الحشرات الاجتماعية، مثل مشاركة الطعام عن طريق التقيؤ، مسارات محتملة أخرى لانتقال مسببات الأمراض. [ 90 ] ولأن أفراد المجموعات الاجتماعية عادةً ما يكونون على صلة قرابة وثيقة، فإنهم أكثر عرضة للإصابة بنفس مسببات الأمراض. [ 95 ] ويتفاقم هذا التأثير عند وجود أجيال متداخلة (كما هو الحال في مستعمرات الحشرات الاجتماعية ومجموعات الرئيسيات)، مما يُسهّل الانتقال الأفقي لمسببات الأمراض من الجيل الأكبر سنًا إلى الجيل الذي يليه. [ 95 ] وفي حالة الأنواع التي تعيش في أعشاش/جحور، قد تُهيئ درجات الحرارة والرطوبة المستقرة والمتوازنة ظروفًا مثالية لنمو مسببات الأمراض. [ 95 ]

يتأثر خطر الإصابة بالأمراض أيضًا بالبيئة . فعلى سبيل المثال، تبني العديد من الحشرات الاجتماعية أعشاشها وتتغذى في بيئات غنية بمسببات الأمراض، مثل التربة أو الخشب المتعفن، مما يعرضها لعدد كبير من الطفيليات الدقيقة ، كالفطريات والبكتيريا والفيروسات ، والطفيليات الكبيرة ، كالعث والديدان الخيطية . [ 95 ] إضافةً إلى ذلك، يمكن أن تعمل مصادر الغذاء المشتركة، كالأزهار، كمراكز لانتشار الأمراض بين الحشرات الاجتماعية الملقحة ، مما يعزز انتقال مسببات الأمراض بين الأنواع وداخل النوع الواحد . [ 96 ] [ 97 ] وقد يكون هذا عاملًا مساهمًا في انتشار الأمراض المعدية الناشئة بين النحل.

لذا ، يمكن أن تُسهم جميع هذه العوامل مجتمعةً في الانتشار السريع للمرض عقب تفشيه، وإذا لم تتم السيطرة على انتقاله، فقد ينتج عنه وباء حيواني . ومن هنا، تطورت المناعة الاجتماعية للحد من هذا الخطر والتخفيف من آثاره.

مكونات المناعة الاجتماعية في مجتمعات الحشرات

نظافة العش

طوّرت الحشرات الاجتماعية مجموعة من السلوكيات الصحية للحفاظ على نظافة أعشاشها، مما يقلل من احتمالية استقرار الطفيليات وانتشارها داخل المستعمرة. [ 90 ] يمكن استخدام هذه السلوكيات وقائيًا أو عند الحاجة. على سبيل المثال، يمكن للحشرات الاجتماعية دمج مواد ذات خصائص مضادة للميكروبات في أعشاشها، مثل راتنج الصنوبريات ، [ 98 ] [ 99 ] أو كريات البراز التي تحتوي على مضادات ميكروبية مشتقة من الكائنات المتعايشة . [ 100 ] [ 101 ] [ 102 ] [ 103 ] تقلل هذه المواد من نمو وكثافة العديد من البكتيريا والفطريات الضارة. كما يمكن إنتاج المواد المضادة للميكروبات ذاتيًا. فقد ثبت أن إفرازات الغدد الميتابلورية للنمل والمكونات الكيميائية المتطايرة التي ينتجها النمل الأبيض تثبط إنبات الفطريات ونموها. [ 104 ] [ 105 ] [ 106 ] [ 107 ] [ 108 ] يُعدّ تنظيم النفايات عنصرًا هامًا آخر في نظافة الأعشاش، ويتضمن ذلك الفصل المكاني الدقيق بين مناطق العش النظيفة ومكبات النفايات. [ 90 ] غالبًا ما تضع مستعمرات الحشرات الاجتماعية نفاياتها خارج العش، أو في حجرات خاصة، بما في ذلك حجرات نفايات لبقايا الطعام، و"مراحيض" للتبرز [ 109 ] و"مقابر" حيث تُدفن الأفراد النافقة، مما يقلل من احتمالية انتقال الطفيليات من الجثث التي يُحتمل أن تكون مصابة . [ 110 ] [ 111 ] [ 112 ] [ 113 ] [ 114 ] يُعدّ مكان وضع الحشرات الاجتماعية لنفاياتها مهمًا أيضًا. على سبيل المثال، تضع نمل قطع الأوراق الذي يعيش في ظروف جافة نفاياته خارج العش، بينما تميل الأنواع التي تعيش في المناطق الاستوائية إلى الاحتفاظ بها في حجرات خاصة داخل العش. وقد اقترح أن هذا الاختلاف مرتبط باحتمالية أن البيئة الخارجية تقلل أو تعزز نمو الميكروبات. [ 115 ]بالنسبة للنمل الذي يعيش في البيئات الجافة، فإن وضع الفضلات في الخارج يساهم في الحد من انتشار المواد المعدية، حيث تموت الميكروبات عادةً في الظروف الحارة والجافة. من ناحية أخرى، فإن وضع الفضلات في بيئات دافئة ورطبة يعزز نمو الميكروبات وانتقال الأمراض، لذا قد يكون من الأنسب للنمل الذي يعيش في البيئات الجافة أن يحتفظ بفضلاته داخل العش. وقد طوّر نحل العسل قدرةً على الحفاظ على درجة حرارة ثابتة داخل خلاياه لضمان نمو مثالي لليرقات. فعند تعرضه لفطر Ascoshpaera apis ، وهو فطر حساس للحرارة يسبب مرض الحضنة الطباشيرية، يرفع نحل العسل درجة حرارة أقراص الحضنة، مما يخلق ظروفًا لا تُساعد على نمو الفطر. تُمارس هذه "الحمى الاجتماعية" قبل ظهور أعراض المرض، وبالتالي يمكن اعتبارها إجراءً وقائيًا لتجنب تفشي مرض الحضنة الطباشيرية في الخلية. [ 116 ]

الرعاية الصحية لأفراد المجموعة

تقوم الحشرات الاجتماعية بعملية التنظيف الذاتي لإزالة المراحل المعدية من مسببات الأمراض (النقاط الخضراء) ميكانيكياً من سطح جسم أفراد المجموعة المعرضين لها (مثل اليرقات)، وتستخدم مواد كيميائية مضادة للميكروبات، مثل سمها الغني بحمض الفورميك، والذي يثبط نمو مسببات الأمراض. [ 117 ]

تُقلل العناية الصحية من خطر العدوى لأفراد المجموعة، وقد تُبطئ من تطور المرض. فعلى سبيل المثال، يُعدّ التنظيف الذاتي خط الدفاع الأول ضد مسببات الأمراض الخارجية، كالفطريات الممرضة للحشرات ، التي يُمكن إزالة أبواغها المعدية ميكانيكيًا من خلال التنظيف الذاتي والتنظيف المتبادل (التنظيف الاجتماعي) لمنع العدوى. ولأن أبواغ هذه الفطريات لا تلتصق بجلد العائل إلا بشكل ضعيف في البداية، [ 118 ] فإن التنظيف الذاتي يُمكن أن يُقلل بشكل كبير من عدد مراحل العدوى. [ 119 ] [ 120 ] وعلى الرغم من أن التنظيف الذاتي يُمارس أيضًا في كثير من الأحيان في غياب مسببات الأمراض، إلا أنه استجابة تكيفية، حيث يزداد كل من تواتر ومدة التنظيف الذاتي والتنظيف المتبادل عند التعرض لمسببات الأمراض. وقد ثبت في العديد من أنواع الحشرات الاجتماعية أن التنظيف المتبادل بين العاملات المصابات يُحسّن بشكل كبير من فرص البقاء على قيد الحياة، مقارنةً بالعاملات المنفردات اللاتي لا يستطعن ​​سوى التنظيف الذاتي. [ 121 ] [ 122 ] [ 123 ] [ 124 ]

في حالة النمل، تُجمع مسببات الأمراض الكبيرة بما يكفي لإزالتها أثناء التنظيف الذاتي أولًا في الجيب تحت الفم (الموجود في الفم)، مما يمنعها من دخول الجهاز الهضمي. [ 120 ] قد تحتوي هذه المسببات في الجيب على إفرازات غدد شفوية مختلطة أو سموم امتصها النمل في أفواهه. تقلل هذه المركبات من قدرة الجراثيم الفطرية على الإنبات، مما يجعلها غير معدية عند إخراجها لاحقًا على شكل كريات تحت الفم. [ 120 ] أما في حالة النمل الأبيض، فلا تُصفّى مسببات الأمراض التي تُزال أثناء التنظيف الذاتي قبل دخولها الأمعاء، بل يُسمح لها بالمرور عبر القناة الهضمية. كما تستطيع الكائنات الحية الدقيقة التكافلية في الأمعاء الخلفية للنمل الأبيض تعطيل مسببات الأمراض، مما يجعلها غير معدية عند إخراجها. [ 125 ]

إضافةً إلى التنظيف الذاتي، تستطيع الحشرات الاجتماعية استخدام مركبات مضادة للميكروبات مشتقة من العائل والمتعايشات على نفسها وعلى بعضها البعض لتثبيط نمو مسببات الأمراض أو إنباتها. [ 112 ] [ 120 ] [ 126 ] في النمل، غالبًا ما يتم استخدام مضادات الميكروبات بالتزامن مع التنظيف الذاتي، لتوفير إزالة ميكانيكية ومعالجة كيميائية متزامنة لمسببات الأمراض. [ 120 ] [ 127 ] في النمل، يمكن امتصاص السم في الفم من خلال فتحة إفراز السم (مخرج الغدة المنتجة للسم في طرف البطن)، وتخزينه في الفم، ليتم إعادة توزيعه أثناء التنظيف الذاتي. [ 120 ] في نملة Lasius neglectus ، يتكون السم الذي تنتجه فتحة إفراز السم بشكل أساسي من حمض الفورميك (60%)، ولكنه يحتوي أيضًا على حمض الخليك (2%). أظهرت اختبارات تثبيط قطرات السم ضد الفطر الممرض Metarhizium أن حمض الفورميك وحده يقلل بشكل كبير من قدرة الأبواغ الفطرية على البقاء، ولكن جميع مكونات السم تعمل بشكل تآزري لتثبيط قدرة الأبواغ على البقاء، بنسبة تصل إلى 96٪. [ 120 ]

التعامل مع أعضاء المجموعة المصابين

يشكل الأفراد المصابون والجثث المريضة خطرًا خاصًا على الحشرات الاجتماعية، لأنها قد تكون مصدرًا للعدوى لبقية أفراد الخلية. [ 119 ] [ 128 ] [ 129 ] وكما ذُكر سابقًا، تُزال النملات النافقة من الخلية عادةً للحد من خطر انتقال المرض. [ 114 ] وسواء أكانت النملات مصابة أم لا، فإنها قد تُخرج نفسها طواعيةً من الخلية للحد من هذا الخطر. [ 130 ] [ 131 ] أما نحل العسل، فيُقلل من تفاعلاته الاجتماعية مع النمل المصاب، [ 132 ] ويسحبه بنشاط من الخلية، [ 133 ] وقد يمنعه من الدخول تمامًا. [ 134 ] ويُعرف "السلوك الصحي" بأنه إزالة اليرقات المصابة من الخلية، وقد سُجل هذا السلوك لدى كل من نحل العسل والنمل. [ 122 ] [ 135 ] وفي نحل العسل، تم اختيار خلايا النحل اصطناعيًا لتسريع هذه العملية. لقد حسّنت هذه الخلايا "النظيفة" معدلات التعافي بعد إصابة الحضنة، فكلما أُزيلت الحضنة المصابة مبكرًا، قلّ احتمال أن تكون قد أصبحت معدية بالفعل. [ 128 ] يُعدّ أكل النمل الأبيض لأفراد العش المصابين سلوكًا فعالًا، حيث تُدمّر المواد المعدية المبتلعة بواسطة إنزيمات مضادة للميكروبات موجودة في أمعائها. [ 112 ] [ 125 ] [ 136 ] تعمل هذه الإنزيمات على تحليل جدران خلايا الفطريات الممرضة، على سبيل المثال، وتُنتجها النملة نفسها وميكروبات أمعائها. [ 125 ] إذا كان عدد الجثث كبيرًا جدًا بحيث لا يمكن أكلها، يقوم النمل الأبيض بدفنها في العش. ومثلما يحدث عند النمل والنحل، فإن هذا يعزل الجثث لاحتواء العامل الممرض، ولكنه لا يمنع تكاثره. [ 112 ] تقوم بعض الفطريات الممرضة (مثل فطر أوفيوكوردسيبس وباندورا ) بالتلاعب بالنمل المضيف لها لحمله على مغادرة العش وتسلق سيقان النباتات المحيطة بالمستعمرة. [ 137 ] هناك، تلتصق هذه الفطريات بالساق، فتموت وتسقط أبواغًا جديدة على النمل السليم الباحث عن الطعام. [ 138 ] ولمكافحة هذه الفطريات، يبحث النمل السليم بنشاط عن جثثها على سيقان النباتات ويحاول إزالتها قبل أن تتمكن من إطلاق أبواغها. [ 139 ]

التحصين على مستوى المستعمرة

المناعة هي انخفاض قابلية الإصابة بالطفيليات عند التعرض لها مرة أخرى. وقد كشف العقد الماضي عن وجود المناعة في اللافقاريات ، وأنها فعالة ضد طيف واسع من الطفيليات. وتتخذ المناعة شكلين: (أ) تحفيز مناعي نوعي ضد طفيلي معين، أو (ب) تنشيط مناعي عام يعزز الحماية غير النوعية ضد طيف واسع من الطفيليات. وعلى أي حال، لا تزال الآليات الكامنة وراء المناعة في اللافقاريات غير واضحة إلى حد كبير. أما في الحيوانات الاجتماعية، فلا تقتصر المناعة على مستوى الفرد، بل يمكن أن تحدث أيضًا على مستوى المجتمع، من خلال ما يُعرف بـ"المناعة الاجتماعية". [ 86 ] تحدث المناعة الاجتماعية عندما يتعرض جزء من أفراد المجموعة لطفيلي ما، مما يؤدي إلى حماية المجموعة بأكملها عند التعرض له مرة أخرى. وُصفت المناعة الاجتماعية حتى الآن في نظام النمل الأبيض الرطب والفطريات [ 140 ] ، ونظام نمل الحدائق والفطريات [ 141 ] [ 142 ] ، ونظام نمل النجار والبكتيريا [ 143 ] . في جميع الحالات، عزز التواصل الاجتماعي مع الأفراد المعرضين لمسببات الأمراض انخفاض قابلية الإصابة لدى أفراد العش (زيادة فرص البقاء) عند التعرض اللاحق لنفس مسبب المرض. في نظامي النمل والفطريات [ 142 ] والنمل الأبيض والفطريات [ 144 ] ، تبين أن المناعة الاجتماعية ناتجة عن انتقال جراثيم الفطريات أثناء التنظيف المتبادل، من الحشرات المعرضة إلى أفراد العش الذين يقومون بالتنظيف. أدى هذا التلوث إلى إصابات طفيفة بالفطريات لدى أفراد العش، مما حفز جهاز المناعة لديهم، وحماهم من التعرض اللاحق لنفس مسبب المرض. هذه الطريقة في التحصين توازي التطعيم ضد الجدري ، وهو شكل مبكر من أشكال التطعيم البشري ، والذي استخدم مسببات الأمراض الحية لحماية المرضى من، على سبيل المثال، الجدري [ 142 ].

الدفاع التنظيمي

يُعتقد أن التفاعلات المنظمة بين أفراد المستعمرة من خلال الفصل المكاني والسلوكي والزماني تحد من انتقال الأمراض.

يشير مفهوم الدفاع التنظيمي ضد الأمراض - أو المناعة التنظيمية - إلى أنماط التفاعلات الاجتماعية التي يُمكن، نظريًا، أن تُخفف من انتقال الأمراض داخل المجموعة الاجتماعية. [ 92 ] وبما أن انتقال الأمراض يحدث عبر التفاعلات الاجتماعية، فمن المتوقع أن تُؤثر التغيرات في نوع هذه التفاعلات وتواترها على انتشار المرض. [ 145 ] يُتوقع أن يكون للمناعة التنظيمية مُكون أساسي ومُستحث. قد يُوفر الهيكل التنظيمي الفطري لمستعمرات الحشرات الاجتماعية حماية أساسية لأفراد المستعمرة الأكثر قيمة، وهم الملكات واليرقات، حيث سيتم احتواء المرض داخل المجموعات الفرعية. تُقسم مستعمرات الحشرات الاجتماعية إلى مجموعات عاملة تُواجه مخاطر مرضية مُختلفة، حيث يتفاعل الأفراد الصغار والبالغون بشكل محدود مع العاملين الذين يُؤدون المهام ذات المخاطر المرضية الأعلى (مثل الباحثين عن الطعام). [ 90 ] [ 146 ] يُمكن أن ينشأ هذا الفصل نتيجة للخصائص الفيزيائية للعش [ 147 ] أو الاختلافات في استخدام الأفراد للمساحة. [ 148 ] قد ينتج ذلك أيضًا عن تفاعلات متحيزة حسب العمر أو المهمة. [ 149 ] كما يُفترض أن أنماط النشاط المتميزة بين أفراد المجموعة (مثل الأفراد ذوي عدد التفاعلات الأعلى نسبيًا، أو عدد شركاء التفاعل الكبير) تؤثر على انتشار المرض. [ 150 ] ويُفترض كذلك أن الحشرات الاجتماعية قد تُعدّل شبكات تفاعلها عند دخول المرض إلى المستعمرة. مع ذلك، فإن فرضية المناعة التنظيمية مدعومة حاليًا بشكل أساسي بنماذج نظرية، وتنتظر الاختبار التجريبي. [ 92 ]

مراجع

  1. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 مونييه، ج . (2015). "المناعة الاجتماعية وتطور العيش الجماعي في الحشرات" . المعاملات الفلسفية للجمعية الملكية ب: العلوم البيولوجية . 370 (1669) 20140102. doi : 10.1098/rstb.2014.0102 . PMC 4410369. PMID 25870389 .  
  2. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 كريمر، سيلفيا؛ أرميتاج، صوفي؛ شميد-هيمبل، بول (2007). "المناعة الاجتماعية" . علم الأحياء الحالي . 17 (16): R693– R702 . Bibcode : 2007CBio...17.R693C . doi : 10.1016 / j.cub.2007.06.008 . PMID 17714663. S2CID 7052797 .  
  3. ↑ ويلسون-ريتش، نوح؛ مارلا سبيفاك؛ نينا هـ. فيفرمان؛ فيليب ت. ستارك (2009). "التيسير الجيني والفردي والجماعي لمقاومة الأمراض في مجتمعات الحشرات". المراجعة السنوية لعلم الحشرات . 54 (1): 405-423 . doi : 10.1146/annurev.ento.53.103106.093301 . PMID 18793100 . 
  4. 1 2 3 4 5 6 7 كريمر، سيلفيا؛ سيكست، مايكل (12 يناير 2009). "أوجه التشابه في تطور المناعة الفردية والاجتماعية" . المعاملات الفلسفية للجمعية الملكية ب: العلوم البيولوجية . 364 (1513): 129-142 . doi : 10.1098/rstb.2008.0166 . PMC 2666697. PMID 18926974 .  
  5. 1 2 3 4 5 6 7 كوتر، إس سي؛ كيلنر، آر إم (2010-07-01). "المناعة الشخصية مقابل المناعة الاجتماعية" . علم البيئة السلوكية . 21 (4): 663-668 . doi : 10.1093/beheco/arq070 .
  6. 1 2 3 فييرا-نيتو، إي إتش إم؛ مونديم، إف إم؛ فاسكونسيلوس، إتش إل (2006-08-01). "سلوك التطفل لدى نمل قاطع الأوراق: تقييم تجريبي لثلاث فرضيات". الحشرات الاجتماعية . 53 (3): 326-332 . doi : 10.1007/s00040-006-0876-7 . S2CID 40707063 . 
  7. 1 2 وادينجتون، كيث د.؛ روثنبوهلر، والتر س. (1976-01-01). "السلوك المرتبط بمتلازمة النحل الأسود عديم الشعر لدى نحل العسل البالغ". مجلة أبحاث تربية النحل . 15 (1): 35-41 . Bibcode : 1976JApiR..15...35W . doi : 10.1080/00218839.1976.11099831 .
  8. ↑ دروم، ناثان هـ.؛ روثنبوهلر، والتر س. (1985-01-01). "الاختلافات في الاستجابات العدوانية غير اللاسعة لنحل العسل العامل تجاه النحل المريض والسليم في شهري مايو ويوليو". مجلة أبحاث تربية النحل . 24 (3): 184-187 . Bibcode : 1985JApiR..24..184D . doi : 10.1080/00218839.1985.11100669 .
  9. ↑ غريفيث، هانا م.؛ هيوز، ويليام أوه (2010-08-01). "التنقل العرضي وإزالة الملوثات الميكروبية بواسطة نملة قطع الأوراق أتا كولومبيكا " . علم الحشرات البيئي . 35 (4): 529-537 . Bibcode : 2010EcoEn..35..529G . doi : 10.1111/j.1365-2311.2010.01212.x . S2CID 55856122 . 
  10. ↑ إبسكي، نانسي د.؛ كابينيرا، جون ل. (1988-10-01). "فعالية الدودة الخيطية الممرضة للحشرات Steinernema feltiae ضد النمل الأبيض الجوفي Reticulitermes tibialis (Isoptera: Rhinotermitidae)". مجلة علم الحشرات الاقتصادية . 81 (5): 1313-1317 . doi : 10.1093/jee/81.5.1313 .
  11. ↑ مبورو، د.م.؛ أوشولا، ل.؛ مانانيا، ن.ك.؛ نياجي، ب.ج.ن.؛ جيتونجا، ل.م.؛ ندونجو، م.و.؛ وانجويا، أ.ك.؛ حسن علي، أ. (2009-09-01). "العلاقة بين ضراوة وطرد العزلات الممرضة للحشرات من فطر Metarhizium anisopliae وفطر Beauveria bassiana للنمل الأبيض Macrotermes michaelseni " (ملف PDF) . مجلة فسيولوجيا الحشرات . 55 (9): 774-780 . Bibcode : 2009JInsP..55..774M . doi : 10.1016/j.jinsphys.2009.04.015 . PMID 19442668 . 
  12. ↑ تشو، شينشنغ؛ كايا، هاري ك.؛ هيونغنز، كورت؛ غودريتش-بلير، هايدي (1 ديسمبر 2002). "استجابة النمل لعامل (عوامل) طاردة تنتجها البكتيريا التكافلية للديدان الخيطية الممرضة للحشرات" . علم الأحياء الدقيقة التطبيقي والبيئي . 68 (12): 6202-6209 . Bibcode : 2002ApEnM..68.6202Z . doi : 10.1128 / AEM.68.12.6202-6209.2002 . PMC 134438. PMID 12450845 .  
  13. ↑ كرام، كينيث ر.؛ ويست، ديفيد ف.؛ روكينباخ، بيتر ج. (1982-07-01). "مسببات أمراض النمل الأبيض: انتقال العامل الممرض للحشرات Metarhizium anisopliae بين النمل الأبيض من نوع Reticulitermes sp.". مجلة علم أمراض اللافقاريات . 40 (1): 1-6 . Bibcode : 1982JInvP..40....1K . doi : 10.1016/0022-2011(82)90029-5 .
  14. 1 2 3 روزن، دي إي؛ إنجلمور، دي جيه بي؛ سميث، بي تي (18-11-2008). "استراتيجيات مكافحة الميكروبات في خنافس الدفن التي تتكاثر على الجيف" . وقائع الأكاديمية الوطنية للعلوم . 105 (46): 17890-17895 . Bibcode : 2008PNAS..10517890R . doi : 10.1073/pnas.0805403105 . PMC 2584725. PMID 19001269 .  
  15. ↑ يك، سزي هوي؛ مولر، أولريش ج . (2011-11-01). "الغدة الميتابلورية للنمل". المراجعات البيولوجية . 86 (4): 774-791 . doi : 10.1111/j.1469-185X.2010.00170.x . PMID 21504532. S2CID 7690884 .  
  16. 1 2 ترانتر، سي.؛ غرايستوك، ب.؛ شو، سي.؛ لوبيز، جيه إف إس؛ هيوز، دبليو أو إتش (13-12-2013). "تطهير الحصن: حماية حضنة النمل ومواد العش بواسطة المضادات الحيوية للنمل العامل" (ملف PDF) . علم البيئة السلوكي وعلم الأحياء الاجتماعي . 68 (3): 499-507 . doi : 10.1007/s00265-013-1664-9 . S2CID 1531677 . 
  17. ↑ تشين، ج.؛ هندرسون، ج.؛ غريم، س.س.؛ لويد، س.و.؛ لاين، ر.أ. (998-04-09). "النمل الأبيض يُبخّر أعشاشه بالنفثالين". مجلة نيتشر . 392 (6676): 558-559 . Bibcode : 1998Natur.392..558C . doi : 10.1038/33305 . S2CID 4419882 . 
  18. ↑ روزنغوس، ريبيكا ب.؛ غولدين، ماثيو ر.؛ ترانييلو، جيمس ف. أ. (1998-10-01). "التأثير المثبط لفضلات النمل الأبيض على إنبات جراثيم الفطريات". مجلة علم البيئة الكيميائية . 24 (10): 1697-1706 . Bibcode : 1998JCEco..24.1697R . doi : 10.1023/A:1020872729671 . S2CID 31041088 . 
  19. 1 2 كريستي، فيليب؛ أوبليجر، آن؛ بانكالا، فرانشيسكو؛ كاستيلا، غريغوار؛ شابويزا ، ميشيل (2003-01-01). "دليل على التداوي الجماعي في النمل" . رسائل البيئة . 6 (1): 19– 22. بيب كود : 2003EcolL...6...19C . دوى : 10.1046/j.1461-0248.2003.00395.x .
  20. ↑ روزنغوس، ريبيكا ب.؛ لوفيفر، ميشيل ل.؛ ترانييلو، جيمس ف. أ. (2000-01-01). "تثبيط إنبات جراثيم الفطريات بواسطة نمل ناسوتيتيرمس : دليل على دور مطهر محتمل لإفرازات الدفاع لدى النمل". مجلة علم البيئة الكيميائية . 26 (1): 21-39 . Bibcode : 2000JCEco..26...21R . doi : 10.1023/A:1005481209579 . S2CID 42501644 . 
  21. 1 2 هاينز، يورغن؛ والتر، بارتوش (9 فبراير 2010). "النمل المحتضر يترك أعشاشه ليموت في عزلة اجتماعية" . علم الأحياء الحالي . 20 (3): 249-252 . Bibcode : 2010CBio...20..249H . doi : 10.1016/ j.cub.2009.12.031 . PMID 20116243. S2CID 10207273 .  
  22. 1 2 هوارد، دينيس ف.؛ تشينكل، والتر ر. (1976-01-01). "جوانب من سلوك التغذية على الجيف في نملة النار الحمراء المستوردة، سولينوبسيس إنفيكتا ". السلوك . 56 (1): 157-178 . doi : 10.1163/156853976X00334 .
  23. ↑ تشوي، دونغ هوان؛ ميلار، جوسلين جي؛ راست، مايكل ك. (19 مايو 2009). "الإشارات الكيميائية المرتبطة بالحياة تثبط عملية نقل الجثث في النمل الأرجنتيني" . وقائع الأكاديمية الوطنية للعلوم . 106 (20): 8251-8255 . Bibcode : 2009PNAS..106.8251C . doi : 10.1073/pnas.0901270106 . PMC 2688878. PMID 19416815 .  
  24. 1 2 3 4 5 صن، تشيان؛ تشو، شوغو (2013). "إدارة الجثث في الحشرات الاجتماعية" (ملف PDF) . المجلة الدولية للعلوم البيولوجية . 9 (3): 313-321 . doi : 10.7150/ijbs.5781 . PMC 3619097. PMID 23569436 .  
  25. ↑ رينوتشي، م.؛ تيرارد، أ.؛ بروفوست، إ. (2010-08-07). "سلوكيات معقدة في مستعمرات نمل تمنوثوراكس ليختنشتايني : من سلوك دفن الجثث إلى سلوك التهام الجثث". الحشرات الاجتماعية . 58 (1): 9-16 . doi : 10.1007/s00040-010-0109-y . S2CID 27351073 . 
  26. ↑ شوفينك، توماس؛ سو، نان-ياو (28-03-2012). "عندما تتحدى النمل الأبيض الجوفي قواعد الأوبئة الفطرية" . PLOS ONE . 7 (3) e34484. Bibcode : 2012PLoSO...734484C . doi : 10.1371 / journal.pone.0034484 . PMC 3314638. PMID 22470575 .  
  27. ↑ فيشر، ب. كيرك (1983-11-01). "طريقة موت نحل العسل: سلوك نخر الجثث في مستعمرات نحل العسل ". سلوك الحيوان . 31 (4): 1070-1076 . doi : 10.1016/S0003-3472(83)80014-1 . S2CID 53181970 . 
  28. 1 2 وادينجتون، سارة جيه؛ هيوز، ويليام أو إتش (9 مارس 2010). "إدارة النفايات في نملة قطع الأوراق Acromyrmex echinatior : دور حجم العامل وعمره ومرونته" . علم البيئة السلوكي وعلم الأحياء الاجتماعي . 64 (8): 1219-1228 . Bibcode : 2010BEcoS..64.1219W . doi : 10.1007/s00265-010-0936-x . S2CID 7178902 . 
  29. ↑ بالاري، سيباستيان؛ فارجي-برينر، أليخاندرو ج.؛ تادي، ماريانا (17 يناير 2007). "إدارة النفايات لدى نملة قاطعة الأوراق Acromyrmex lobicornis : تقسيم العمل، والسلوك العدواني، وموقع مكبات النفايات الخارجية". مجلة سلوك الحشرات . 20 (1): 87-98 . Bibcode : 2007JIBeh..20...87B . doi : 10.1007/s10905-006-9065-9 . S2CID 33910041 . 
  30. ↑ هارت، آدم ج.؛ راتنيكس، فرانسيس ل. و. (2001). "تقسيم المهام، وتوزيع العمل، وتجزئة العش تعزل مجتمعةً النفايات الخطرة في نملة قطع الأوراق Atta cephalotes " . علم البيئة السلوكي وعلم الأحياء الاجتماعي . 49 (5): 387-392 . Bibcode : 2001BEcoS..49..387H . doi : 10.1007/s002650000312 . S2CID 15180164 . 
  31. ↑ شوفينك، توماس؛ إفستاثيون، كارولين أ.؛ إليوت، مونيكا ل.؛ سو، نان ياو (2013-11-07). "مقاومة ممتدة للأمراض تنشأ من عش برازي لنمل أبيض جوفي" . وقائع الجمعية الملكية في لندن، السلسلة ب: العلوم البيولوجية . 280 ( 1770) 20131885. doi : 10.1098/rspb.2013.1885 . PMC 3779336. PMID 24048157 .  
  32. ↑ كوخ، هاوك؛ شميد-هيمبل، بول (29-11-2011). "الميكروبات المعوية المنقولة اجتماعيًا تحمي النحل الطنان من طفيلي معوي" . وقائع الأكاديمية الوطنية للعلوم . 108 (48): 19288-19292 . Bibcode : 2011PNAS..10819288K . doi : 10.1073/pnas.1110474108 . PMC 3228419. PMID 22084077 .  
  33. ↑ شاناهان، ماغي؛ سيمون-فينستروم، مايكل؛ سبيفاك، مارلا (2024). "استخدام راتنجات النباتات والمناعة الاجتماعية لدى نحل العسل والنحل عديم اللسع". شمع عش النحل عديم اللسع والبروبوليس، المجلد 1. الصفحات 201-217 . doi : 10.1007/978-3-031-43274-3_10 . ISBN  978-3-031-43273-6.
  34. ↑ سيمون-فينستروم، مايكل د.؛ سبيفاك، مارلا (2012). "زيادة جمع الراتنج بعد الإصابة بالطفيليات: حالة من التداوي الذاتي لدى نحل العسل؟" . PLOS ONE . 7 (3) e34601. doi : 10.1371/journal.pone.0034601 . PMC 3315539. PMID 22479650 .  
  35. 1 2 3 4 نيومان، ب.؛ بيرك، س.؛ هيبورن، هـ.؛ سولبريج، أ.؛ راتنيكس، ف.؛ إلزين، ب.؛ باكستر، ج. (2001-05-01). "التغليف الاجتماعي لطفيليات الخنافس بواسطة مستعمرات نحل العسل في كيب ( Apis mellifera capensis Esch.)". ناتورفيسنشافتن . 88 ( 5): 214-216 . Bibcode : 2001NW.....88..214N . doi : 10.1007/s001140100224 . PMID 11482434. S2CID 1428187 .  
  36. ↑ روزنغوس، ريبيكا ب.؛ ميد، كيري؛ كومب، ويليام س. دو؛ بنسون، رايان و.؛ غودوي، فيرونيكا ج. (23-11-2013). "تعقيم الأعشاش عن طريق التبرز: الخصائص المضادة للفطريات لبراز صراصير الخشب". ناتورفيسنشافتن . 100 ( 11): 1051-1059 . Bibcode : 2013NW....100.1051R . doi : 10.1007/s00114-013-1110-x . PMID 24271031. S2CID 961064 .  
  37. 1 2 كاردوزا، ياسمين ج.؛ كليبزيغ، كير د.؛ رافا، كينيث ف. (2006-12-01). "البكتيريا الموجودة في الإفرازات الفموية لحشرة داخلية تثبط الفطريات المضادة". علم الحشرات البيئي . 31 (6): 636-645 . Bibcode : 2006EcoEn..31..636C . doi : 10.1111/j.1365-2311.2006.00829.x . S2CID 16520788 . 
  38. ↑ ويست، ماري جين؛ ألكسندر، ريتشارد د. (19 يناير 1963). "السلوك شبه الاجتماعي لدى صرصور الجحر Anurogryllus muticus (De Geer) Orthoptera: Gryllidae" (ملف PDF) . مجلة أوهايو للعلوم . 63 (1).
  39. 1 2 كوتر، شينا سي؛ كيلنر، ريبيكا إم. (2010-01-01). "التقسيم الجنسي للدفاع عن الموارد المضادة للبكتيريا في خنافس الدفن المتكاثرة، نيكروفوروس فيسبيلويدس " . مجلة علم البيئة الحيوانية . 79 (1): 35-43 . Bibcode : 2010JAnEc..79...35C . doi : 10.1111/ j.1365-2656.2009.01593.x . PMID 19627394. S2CID 19048230 .  
  40. 1 2 أوي، ديفيد هـ.؛ بيريرا، روبرتو م. (1993-01-01). "سلوك النمل ومسببات الأمراض الميكروبية (غشائيات الأجنحة: النمليات)" . عالم الحشرات في فلوريدا . 76 (1): 63-74 . doi : 10.2307/3496014 . JSTOR 3496014 . 
  41. ^ فبراير ، ج. ديشارم، م. كيرماريك، أ. (1984/02/01). "هضم الكيتين بواسطة الغدد الشفوية لـ Acromyrmex octospinosus Reich (Hymenoptera: Formicidae)". المجلة الكندية لعلم الحيوان . 62 (2): 229–234 . بيب كود : 1984CaJZ...62..229F . دوى : 10.1139/z84-038 .
  42. ↑ ليتل، أينسلي إي إف؛ موراكامي، تاكاهيرو؛ مولر، أولريش جي؛ كوري، كاميرون آر. (2003-11-04). "أكوام الكريات تحت الفم لدى النمل الذي يزرع الفطريات". ناتورفيسنشافتن . 90 ( 12): 558-562 . Bibcode : 2003NW.....90..558L . doi : 10.1007/s00114-003-0480-x . PMID 14676952. S2CID 23451141 .  
  43. ↑ روزنغوس، ريبيكا ب.؛ ماكسمن، إيمي ب.؛ كوتس، لاران إي.؛ ترانييلو، جيمس ف. أ. (1998-11-01). "مقاومة الأمراض: فائدة من السلوك الاجتماعي لدى نمل الخشب الرطب Zootermopsis angusticollis (Isoptera: Termopsidae)". علم البيئة السلوكي وعلم الأحياء الاجتماعي . 44 (2): 125-134 . Bibcode : 1998BEcoS..44..125R . doi : 10.1007/s002650050523 . S2CID 24148039 . 
  44. ↑Gambino, Parker (1993-01-01). "Antibiotic Activity of Larval Saliva of Vespula Wasps". Journal of Invertebrate Pathology. 61 (1): 110. Bibcode:1993JInvP..61..110G. doi:10.1006/jipa.1993.1020.
  45. ↑Moore, Darrell; Angel, Jennifer E.; Cheeseman, Iain M.; Robinson, Gene E.; Fahrbach, Susan E. (1995). "A highly specialized social grooming honey bee (Hymenoptera: Apidae)". Journal of Insect Behavior. 8 (6): 855–861. Bibcode:1995JIBeh...8..855M. doi:10.1007/BF02009512. S2CID 40236926.
  46. ↑Bourke, Andrew F. G.; Franks, Nigel R. (1995). Social Evolution in Ants. Princeton University Press. pp. 405–406. ISBN 978-0-691-04426-2.
  47. ↑Naug, Dhruba; Smith, Brian (2007-01-07). "Experimentally induced change in infectious period affects transmission dynamics in a social group". Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences. 274 (1606): 61–65. doi:10.1098/rspb.2006.3695. PMC 1679870. PMID 17015337.
  48. ↑Jandt, Jennifer M.; Dornhaus, Anna (2009-03-01). "Spatial organization and division of labour in the bumblebee Bombus impatiens". Animal Behaviour. 77 (3): 641–651. doi:10.1016/j.anbehav.2008.11.019. S2CID 378281.
  49. ↑Rosengaus, Rebeca B.; Traniello, James F. (2001-11-01). "Disease susceptibility and the adaptive nature of colony demography in the dampwood termite Zootermopsis angusticollis". Behavioral Ecology and Sociobiology. 50 (6): 546–556. Bibcode:2001BEcoS..50..546R. doi:10.1007/s002650100394. S2CID 40423484.
  50. ↑Read, Jonathan M.; Keeling, Matt J. (2003-04-07). "Disease evolution on networks: the role of contact structure". Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences. 270 (1516): 699–708. doi:10.1098/rspb.2002.2305. PMC 1691304. PMID 12713743.
  51. ↑NAUG, DHRUBA; CAMAZINE, SCOTT (2002-04-21). "The Role of Colony Organization on Pathogen Transmission in Social Insects". Journal of Theoretical Biology. 215 (4): 427–439. Bibcode:2002JThBi.215..427N. doi:10.1006/jtbi.2001.2524. PMID 12069487.
  52. ↑Rosengaus, R. B.; Jordan, C.; Lefebvre, M. L.; Traniello, J. F. A. (1999-11-01). "Pathogen alarm behavior in a termite: A new form of communication in social insects". Die Naturwissenschaften. 86 (11): 544–548. Bibcode:1999NW.....86..544R. doi:10.1007/s001140050672. PMID 10551951. S2CID 35780457.
  53. ↑Myles, T.G. (2002-01-01). "Alarm, Aggregation, and Defense by Reticulitermes flavipes in Response to a Naturally Occurring Isolate of Metarhizium anisopliae". Sociobiology. 40 (2).
  54. ↑Arathi, H.s.; Burns, I; Spivak, M. (2000-04-01). "Ethology of Hygienic Behaviour in the Honey Bee Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae): Behavioural repertoire of Hygienic bees". Ethology. 106 (4): 365–379. Bibcode:2000Ethol.106..365A. doi:10.1046/j.1439-0310.2000.00556.x.
  55. 12Liersch, Stephan; Schmid-Hempel, Paul (1998-02-07). "Genetic variation within social insect colonies reduces parasite load". Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences. 265 (1392): 221–225. doi:10.1098/rspb.1998.0285. PMC 1688877.
  56. ↑ سيلي، توماس د.؛ تاربي، ديفيد ر. (2007-01-07). "تعدد التزاوج لدى الملكة يقلل من الأمراض داخل خلايا نحل العسل" . وقائع الجمعية الملكية في لندن، السلسلة ب: العلوم البيولوجية . 274 ( 1606): 67-72 . doi : 10.1098/rspb.2006.3702 . PMC 1679871. PMID 17015336 .  
  57. ↑ ويلفرت، ل.؛ غادو، ج.؛ شميد-هيمبل، ب. (2007-01-01). "التفاوت في معدلات إعادة التركيب الجيني بين مجموعات الحيوانات وحالة الحشرات الاجتماعية" . الوراثة . 98 (4): 189-197 . Bibcode : 2007Hered..98..189W . doi : 10.1038/sj.hdy.6800950 . PMID 17389895 . 
  58. ↑ فان بالين، مينوس؛ بيكمان، مادلين (1 أبريل 2006). "تكاليف وفوائد التباين الجيني في مقاومة الطفيليات لدى الحشرات الاجتماعية". المجلة الأمريكية لعلم الطبيعة . 167 (4): 568-577 . Bibcode : 2006ANat..167..568V . doi : 10.1086/501169 . PMID: 16670998. S2CID : 34612287 .  
  59. ^ ستاركس، حزب العمال. بلاكي، كاليفورنيا؛ سيلي، TD (2000-05-01). “الحمى في مستعمرات نحل العسل”. يموت Naturwissenschaften . 87 (5): 229– 231. بيب كود : 2000NW .....87..229S . دوى : 10.1007/s001140050709 . بميد 10883439 . S2CID 42047405 .  
  60. ↑ بوس، ستيفان؛ مونييه، جويل؛ بيشون، صموئيل؛ كوليكر، ماتياس (2014-07-01). "الرعاية الأمومية توفر حماية مضادة للفطريات للبيض في حشرة أبو مقص الأوروبية" . علم البيئة السلوكية . 25 (4): 754-761 . doi : 10.1093/beheco/aru046 .
  61. ↑ بيل، ويليام جيه؛ روث، لويس إم؛ ناليبا، كريستين إيه. (26-06-2007). الصراصير: بيئتها وسلوكها وتاريخها الطبيعي . مطبعة جامعة جونز هوبكنز. ص 82. ISBN  978-0-8018-8616-4.
  62. ↑ دنبار، ر. إ. م. (1991). "الأهمية الوظيفية للتنظيف الاجتماعي لدى الرئيسيات". فوليا بريماتولوجيكا . 57 (3): 121-131 . doi : 10.1159/000156574 .
  63. ↑ ويلكنسون، جيرالد س. (1986-12-01). "التنظيف الاجتماعي لدى خفاش مصاص الدماء الشائع، Desmodus rotundus ". سلوك الحيوان . 34 (6): 1880-1889 . CiteSeerX 10.1.1.539.5104 . doi : 10.1016/S0003-3472(86)80274-3 . S2CID 11214563 .  
  64. ↑ كيمورا، ريكاكو (1998). "التنظيف المتبادل وعلاقات الرفقة المفضلة في قطيع من الخيول الطليقة". مجلة علم سلوك الحيوان التطبيقي . 59 (4): 265-276 . doi : 10.1016/s0168-1591(97)00129-9 .
  65. ^ سبروجت، بي إم؛ فان هوف، JA؛ جيسبن، WH (1992/07/01). “علم الأخلاق والبيولوجيا العصبية لسلوك الاستمالة”. المراجعات الفسيولوجية . 72 (3): 825-852 . دوى : 10.1152/physrev.1992.72.3.825 . اتش دي ال : 1874/3750 . بميد 1320764 . 
  66. ↑ لافوما، لوسيل؛ لامبرختس، مارسيل م؛ ريموند، ميشيل (1 نوفمبر 2001). "هل تُعدّ النباتات العطرية في أعشاش الطيور وسيلةً للحماية من الحشرات الطائرة الماصة للدماء؟". العمليات السلوكية . 56 (2): 113-120 . doi : 10.1016/S0376-6357(01)00191-7 . PMID 11672937. S2CID 43254694 .  
  67. ↑ ماسي، روث سي؛ بيكوك، شارون جيه (2002). " تُكسب السلالات الفرعية المقاومة للمضادات الحيوية من بكتيريا المكورات العنقودية الذهبية الممرضة مقاومةً على مستوى السلالة" . علم الأحياء الحالي . 12 (20): R686– R687 . Bibcode : 2002CBio...12.R686M . doi : 10.1016/s0960-9822(02)01205-8 . PMID 12401183. S2CID 17220481 .  
  68. ↑ ريفي، سي إي؛ وارنوك، إن دي؛ فوغل، إتش؛ كوتر، إس سي (2014-03-01). "المفاضلات بين المناعة الشخصية والتكاثر في خنفساء الدفن، نيكروفوروس فيسبيلويدس" . علم البيئة السلوكي . 25 (2): 415-423 . doi : 10.1093/beheco/art127 . ISSN 1045-2249 . 
  69. 1 2 3 كوتر، إس سي؛ توبهام، إي؛ برايس، إيه جيه بي؛ كيلنر، آر إم (2010-09-01). "تكاليف اللياقة المرتبطة بتكوين استجابة مناعية اجتماعية" (ملف PDF) . رسائل علم البيئة . 13 (9): 1114-1123 . Bibcode : 2010EcolL..13.1114C . doi : 10.1111/j.1461-0248.2010.01500.x . PMID 20545735 . 
  70. ↑ كوتر، شينا سي؛ ليتلفير، جوان إي؛ غرانثام، بيتر جيه؛ كيلنر، ريبيكا إم. (2013-07-01). "مقايضة فسيولوجية مباشرة بين المناعة الشخصية والمناعة الاجتماعية" (ملف PDF) . مجلة علم البيئة الحيوانية . 82 (4): 846-853 . Bibcode : 2013JAnEc..82..846C . doi : 10.1111/1365-2656.12047 . PMID 23363060 . 
  71. ↑ بالمر، ويليام جيه؛ دوارتي، آنا؛ شرادر، ماثيو؛ داي، جوناثان ب؛ كيلنر، ريبيكا؛ جيغينز، فرانسيس م. (27 يناير 2016). " جين مرتبط بالمناعة الاجتماعية في خنفساء الدفن Nicrophorus vespilloides " . وقائع الجمعية الملكية ب . 283 (1823) 20152733. doi : 10.1098/rspb.2015.2733 . PMC 4795035. PMID 26817769 .  
  72. ↑ ريفي، كاثرين إي.؛ وارنوك، نيل دي.؛ غاربيت، إيمي بي.؛ كوتر، شينا سي. (2015-10-01). " الشيخوخة في المناعة الشخصية والاجتماعية: هل تشيخ السمات المناعية بنفس المعدل؟" . علم البيئة والتطور . 5 (19): 4365-4375 . Bibcode : 2015EcoEv...5.4365R . doi : 10.1002/ece3.1668 . PMC 4667822. PMID 26664685 .  
  73. ↑ ريفي، كاثرين إي؛ بير، لورا؛ كوتر، شينا سي. (2014-06-01). "تأثير رعاية الوالدين على المناعة الاجتماعية في يرقات خنفساء الدفن" (ملف PDF) . علم الحشرات البيئي . 39 (3): 395-398 . Bibcode : 2014EcoEn..39..395R . doi : 10.1111/een.12099 . S2CID 86273947 . 
  74. ↑ ترانييلو، جيمس ف. أ.؛ روزنغوس، ريبيكا ب.؛ سافوي، كيلي (14 مايو 2002). "تطور المناعة لدى حشرة اجتماعية: دليل على تسهيل المجموعة لمقاومة الأمراض" . وقائع الأكاديمية الوطنية للعلوم في الولايات المتحدة الأمريكية . 99 (10): 6838-6842 . Bibcode : 2002PNAS...99.6838T . doi : 10.1073 / pnas.102176599 . PMC 124490. PMID 12011442 .  
  75. 1 2 ينس كراوس؛ غرايم د. روكستون (10 أكتوبر 2002). العيش في جماعات . مطبعة جامعة أكسفورد. ISBN 978-0-19-850818-2.
  76. ↑ هوغارد، ستيفن جيه؛ ويلسون، بيتر دي؛ بيتي، أندرو جيه؛ ستو، آدم جيه (2011-07-06). " التعقيد الاجتماعي وعادات التعشيش عوامل في تطور الدفاعات المضادة للميكروبات لدى الدبابير" . PLOS ONE . 6 (7) e21763. Bibcode : 2011PLoSO...621763H . doi : 10.1371/journal.pone.0021763 . PMC 3130748. PMID 21754998 .  
  77. ↑ تيرنبول، كريستين؛ هوغارد، ستيفن؛ جيلينغز، مايكل؛ بالمر، كريس؛ ستو، آدم؛ بيتي، دوغ؛ بريسكو، ديفيد؛ سميث، شانون؛ ويلسون، بيتر (23 أبريل 2011). "تزداد قوة مضادات الميكروبات مع ازدياد حجم المجموعة: دلالات على التطور الاجتماعي" . رسائل علم الأحياء . 7 (2): 249-252 . doi : 10.1098/rsbl.2010.0719 . PMC 3061164. PMID 20880858 .  
  78. ↑ ستو، آدم؛ بريسكو، ديفيد؛ جيلينجز، مايكل؛ هولي، ماريتا؛ سميث، شانون؛ ليز، ريمكو؛ سيلبرباور، تيش؛ تورنبول، كريستين؛ بيتي، أندرو (22 أغسطس/آب 2007). "تزداد الدفاعات المضادة للميكروبات مع ازدياد التفاعل الاجتماعي لدى النحل" . رسائل علم الأحياء . 3 (4): 422-424 . doi : 10.1098/rsbl.2007.0178 . PMC 2390670. PMID 17504731 .  
  79. ↑ ميلر، غابرييل أ.؛ سيمبسون، ستيفن ج. (2010-04-01). "العزلة عن فرقة موسيقية تزيد من كثافة الخلايا الدموية في الجراد البري ( Chortoicetes terminifera )" . علم الحشرات البيئي . 35 (2): 236-239 . Bibcode : 2010EcoEn..35..236M . doi : 10.1111/j.1365-2311.2010.01180.x . S2CID 84188277 . 
  80. ^ وانغ ، يوندان. يانغ، بنغتشنغ؛ كوي، فنغ. كانغ ، لو (2013/01/10). "المناعة المتغيرة في الجراد المزدحم تقلل من الفطريات المسببة للأمراض ( Metarhizium anisopliae ) " . بلوس باثوغ . 9 (1) هـ1003102. دوى : 10.1371/journal.ppat.1003102 . بمك 3542111 . بميد 23326229 .  
  81. ↑ ريختر، جيني؛ هيلبينغ، صوفي؛ إرلر، سيلفيو؛ لاتورف، هـ. مايكل ج. (10 فبراير 2012). "التعبير الجيني المناعي المعتمد على السياق الاجتماعي في النحل الطنان ( Bombus terrestris )". علم البيئة السلوكي وعلم الأحياء الاجتماعي . 66 (5): 791-796 . Bibcode : 2012BEcoS..66..791R . doi : 10.1007/s00265-012-1327-2 . S2CID 15191972 . 
  82. 1 2 ريبر، أنابيل؛ كاستيلا، غريغوار؛ كريست، فيليب؛ شابويسات، ميشيل (2008-07-01). "زيادة التنوع الجماعي تجريبياً تُحسّن مقاومة الأمراض في نوع من النمل" (ملف PDF) . رسائل علم البيئة . 11 (7): 682-689 . Bibcode : 2008EcolL..11..682R . doi : 10.1111/j.1461-0248.2008.01177.x . PMID 18371089 . 
  83. ↑ باير، بوريس؛ شميد-هيمبل، بول (1 يناير 2001). "العواقب غير المتوقعة لتعدد الأزواج على التطفل واللياقة في النحل الطنان، بومبوس تيريستريس " . التطور . 55 (8): 1639-1643 . doi : 10.1554 / 0014-3820(2001)055 [ 1639:ucopfp ] 2.0.co ; 2. JSTOR 2680382. PMID 11580023. S2CID 198155084 .   
  84. ↑ شيرمان، بول دبليو؛ سيلي، توماس دي؛ ريف، هدسون ك. (1988-01-01). "الطفيليات، ومسببات الأمراض، وتعدد الأزواج في غشائيات الأجنحة الاجتماعية". المجلة الأمريكية لعلم الطبيعة . 131 (4): 602-610 . Bibcode : 1988ANat..131..602S . doi : 10.1086/284809 . JSTOR 2461747. S2CID 84723630 .  
  85. 1 2 كريمر، س.؛ سيكست، م. (12 يناير 2009). "أوجه التشابه في تطور المناعة الفردية والاجتماعية" . المعاملات الفلسفية للجمعية الملكية ب: العلوم البيولوجية . 364 (1513): 129-142 . doi : 10.1098/rstb.2008.0166 . PMC 2666697. PMID 18926974 .  
  86. 1 2 3 مصري، ليلى؛ كريمر، سيلفيا (أكتوبر 2014). "التحصين الفردي والاجتماعي في الحشرات". اتجاهات في علم المناعة . 35 (10): 471-482 . doi : 10.1016/j.it.2014.08.005 . PMID 25245882 . 
  87. ↑ ويلسون-ريتش، نوح؛ سبيفاك، مارلا؛ فيفرمان، نينا هـ.؛ ستارك، فيليب ت. (يناير 2009). "التسهيل الجيني والفردي والجماعي لمقاومة الأمراض في مجتمعات الحشرات". المراجعة السنوية لعلم الحشرات . 54 (1): 405-423 . doi : 10.1146/annurev.ento.53.103106.093301 . PMID 18793100 . 
  88. ↑ ألتيزر، تشارلز ل.، نون، سونيا (2006). الأمراض المعدية لدى الرئيسيات: السلوك، والبيئة، والتطور ([طبعة إلكترونية] ). أكسفورد: مطبعة جامعة أكسفورد. ISBN  978-0-19-856585-7.{{cite book}}: صيانة CS1: أسماء متعددة: قائمة المؤلفين ( رابط )
  89. ↑ كوتر، إس سي؛ كيلنر، آر إم (4 يونيو 2010). "المناعة الشخصية مقابل المناعة الاجتماعية" . علم البيئة السلوكية . 21 (4): 663-668 . doi : 10.1093/beheco/arq070 .
  90. 1 2 3 4 5 كريمر، سيلفيا؛ أرميتاج، صوفي؛ شميد-هيمبل، بول (أغسطس 2007). "المناعة الاجتماعية" . علم الأحياء الحالي . 17 (16): R693– R702 . Bibcode : 2007CBio...17.R693C . doi : 10.1016/j.cub.2007.06.008 . PMID 17714663. S2CID 7052797 .  
  91. ↑ ويلسون، كينيث؛ ريسون، أندرو ف. (فبراير 1998). "الوقاية المعتمدة على الكثافة: أدلة من تفاعلات حرشفيات الأجنحة مع الفيروسات العصوية؟". علم الحشرات البيئي . 23 (1): 100-101 . Bibcode : 1998EcoEn..23..100W . doi : 10.1046/j.1365-2311.1998.00107.x . S2CID 55013003 . 
  92. 1 2 3 سترويميت، ناتالي؛ كاسياس-بيريز، باربرا؛ كريمر، سيلفيا (نوفمبر 2014). "المناعة التنظيمية في الحشرات الاجتماعية". الرأي الحالي في علم الحشرات . 5 : 1-15 . Bibcode : 2014COIS....5....1S . doi : 10.1016/j.cois.2014.09.001 . PMID 32846736 . 
  93. ↑ ألكسندر، آر دي (نوفمبر 1974). "تطور السلوك الاجتماعي". المراجعة السنوية لعلم البيئة والتصنيف . 5 (1): 325-383 . Bibcode : 1974AnRES...5..325A . doi : 10.1146/annurev.es.05.110174.001545 .
  94. ↑ كراوس، ج؛ روكستون، ج.د. (2002). العيش في مجموعات ( الطبعة الأولى). نيويورك: مطبعة جامعة أكسفورد. 
  95. 1 2 3 4 شميد-هيمبل، بول (1998). الطفيليات في الحشرات الاجتماعية . برينستون، نيو جيرسي: مطبعة جامعة برينستون.
  96. ↑ ماك آرت، سكوت هـ.؛ كوخ، هاوك؛ إيروين، ريبيكا إي.؛ أدلر، لين س.؛ غوريفيتش، جيسيكا (مايو 2014). "ترتيب باقة الأمراض: السمات الزهرية وانتقال مسببات الأمراض النباتية والحيوانية" . رسائل علم البيئة . 17 (5): 624-636 . Bibcode : 2014EcolL..17..624M . doi : 10.1111/ele.12257 . PMID 24528408 . 
  97. ↑ سينغ، راجويندر؛ ليفيت، آبي ل.؛ راجوت، إدوين ج.؛ هولمز، إدوارد س.؛ أوستيغي، نانسي؛ فان إنجيلسدورب، دينيس؛ ليبكين، دبليو. إيان؛ دي بامفيليس، كلود دبليو.؛ توث، إيمي ل.؛ كوكس-فوستر، ديانا ل.؛ ترافيسيت، آنا (22 ديسمبر 2010). "فيروسات الحمض النووي الريبي في الملقحات غشائية الأجنحة: دليل على انتقال الفيروسات بين الأنواع عبر حبوب اللقاح وتأثيرها المحتمل على أنواع غشائية الأجنحة غير النحل" . PLOS ONE . 5 (12) e14357. Bibcode : 2010PLoSO...514357S . doi : 10.1371/journal.pone.0014357 . PMC 3008715 . PMID 21203504 .  
  98. ^ كريستي، فيليب؛ أوبليجر، آن؛ بانكالا، فرانشيسكو؛ كاستيلا، غريغوار؛ شابويزا ميشيل (13 ديسمبر 2002). "دليل على التداوي الجماعي في النمل" . رسائل البيئة . 6 (1): 19– 22. بيب كود : 2003EcolL...6...19C . دوى : 10.1046/j.1461-0248.2003.00395.x .
  99. ↑ كاستيلا، غريغوار؛ شابويزا، ميشيل؛ موريه، يانيك؛ كريست، فيليب (يونيو 2008). "وجود راتنج الصنوبريات يقلل من استخدام الجهاز المناعي لدى نمل الخشب" . علم الحشرات البيئي . 33 (3): 408-412 . Bibcode : 2008EcoEn..33..408C . doi : 10.1111/j.1365-2311.2007.00983.x . S2CID 39414998 . 
  100. ↑ روزنغوس، ريبيكا ب.؛ غولدين، ماثيو ر.؛ ترانييلو، جيمس ف. أ. (1998). "التأثير المثبط لفضلات النمل الأبيض على إنبات جراثيم الفطريات". مجلة علم البيئة الكيميائية . 24 (10): 1697-1706 . Bibcode : 1998JCEco..24.1697R . doi : 10.1023/A:1020872729671 . S2CID 31041088 . 
  101. ↑ روزنغوس، ريبيكا ب.؛ ميد، كيري؛ دو كومب، ويليام س.؛ بنسون، رايان و.؛ غودوي، فيرونيكا ج. (23 نوفمبر 2013). "تعقيم الأعشاش عن طريق التبرز: الخصائص المضادة للفطريات لبراز صراصير الخشب" . ناتورفيسنشافتن . 100 (11): 1051-1059 . Bibcode : 2013NW....100.1051R . doi : 10.1007/s00114-013-1110-x . PMID 24271031. S2CID 961064 .  
  102. ↑ روزنغوس، ريبيكا ب.؛ شولتيس، كيلي ف.؛ يالونيتسكايا، آلا؛ بولمر، مارك س.؛ دوكومب، ويليام س.؛ بنسون، رايان و.؛ ثوتام، جون ب.؛ غودوي-كارتر، فيرونيكا (21 نوفمبر 2014). "إنزيمات بيتا-1،3-غلوكاناز المشتقة من الكائنات التكافلية في حشرة اجتماعية: تبادل منفعة يتجاوز التغذية" . مجلة فرونتيرز في علم الأحياء الدقيقة . 5 : 607. doi : 10.3389/fmicb.2014.00607 . PMC 4240165. PMID 25484878 .  
  103. ↑ شوفينك، ت.؛ إفستاثيون، ك.أ.؛ إليوت، م.ل.؛ سو، ن.-ي. (18 سبتمبر 2013). "مقاومة ممتدة للأمراض تنشأ من عش برازي لنمل أبيض جوفي" . وقائع الجمعية الملكية ب: العلوم البيولوجية . 280 (1770) 20131885. doi : 10.1098/rspb.2013.1885 . PMC 3779336. PMID 24048157 .  
  104. ↑ ترانتر، سي.؛ غرايستوك، ب.؛ شو، سي.؛ لوبيز، جيه إف إس؛ هيوز، دبليو أو إتش (13 ديسمبر 2013). "تطهير الحصن: حماية حضنة النمل ومواد العش بواسطة المضادات الحيوية للنمل العامل" (ملف PDF) . علم البيئة السلوكي وعلم الأحياء الاجتماعي . 68 (3): 499-507 . doi : 10.1007/s00265-013-1664-9 . S2CID 1531677 . 
  105. ↑ بولسن، مايكل؛ بوت، أدريان؛ نيلسن، موغنس؛ بومسما، ​​جاكوبوس (1 يوليو 2002). "أدلة تجريبية على تكاليف وأهمية إفراز الغدة الميتابلورية المضادة للميكروبات في النمل القاطع للأوراق من الناحية الصحية". علم البيئة السلوكي وعلم الأحياء الاجتماعي . 52 (2): 151-157 . Bibcode : 2002BEcoS..52..151P . doi : 10.1007/s00265-002-0489-8 . S2CID 23080792 . 
  106. ↑ أورتيوس-ليشنر، ديث؛ مايل، رولاند؛ مورغان، إي. ديفيد؛ بومسما، ​​جاكوبوس ج. (2000). "إفراز الغدة الميتابلورية لنملة قاطعة الأوراق Acromyrmex octospinosus: مركبات جديدة وأهميتها الوظيفية". مجلة علم البيئة الكيميائية . 26 (7): 1667-1683 . Bibcode : 2000JCEco..26.1667O . doi : 10.1023/A:1005543030518 . S2CID 9109981 . 
  107. ↑ تشين، ج.؛ هندرسون، ج.؛ غريم، س.س.؛ لويد، س.و.؛ لاين، ر.أ. (9 أبريل 1998). "النمل الأبيض يُبخّر أعشاشه بالنفثالين". مجلة نيتشر . 392 (6676): 558-559 . Bibcode : 1998Natur.392..558C . doi : 10.1038/33305 . S2CID 4419882 . 
  108. ↑ ماتسورا، كينجي؛ ماتسوناغا، تاكيشي (15 نوفمبر 2014). "النشاط المضاد للفطريات لفيرمون ملكة النمل الأبيض ضد فطريات كرات النمل الأبيض التي تحاكي البيض" . البحوث البيئية . 30 (1): 93-100 . doi : 10.1007/s11284-014-1213-7 . S2CID 16125210 . 
  109. ↑ تشاتشكس، تومر ج.؛ هاينز، يورغن؛ روثر، يواكيم؛ ديتوري، باتريزيا (18 فبراير 2015). "آداب العش - أين تذهب النمل عندما تناديها الطبيعة" . PLOS ONE . 10 (2) e0118376. Bibcode : 2015PLoSO..1018376C . doi : 10.1371/journal.pone.0118376 . PMC 4332866. PMID 25692971 .  
  110. ^ ويلسون، إي.أو. دورلاخ، NI؛ روث، إل إم (1958). "المحرر الكيميائي للسلوك الميت في النمل" . النفس: مجلة علم الحشرات . 65 (4): 108-114 . دوى : 10.1155/1958/69391 .
  111. ↑ فيشر، ب. كيرك (نوفمبر 1983). "طريقة موت نحل العسل: سلوك نخر الجثث في مستعمرات نحل العسل". سلوك الحيوان . 31 (4): 1070-1076 . doi : 10.1016/S0003-3472(83)80014-1 . S2CID 53181970 . 
  112. 1 2 3 4 شوفينك، توماس؛ سو، نان ياو؛ هيوز، ويليام (28 مارس 2012). "عندما تتحدى النمل الأبيض الجوفي قواعد الأوبئة الفطرية" . PLOS ONE . 7 (3) e34484. Bibcode : 2012PLoSO...734484C . doi : 10.1371/journal.pone.0034484 . PMC 3314638. PMID 22470575 .  
  113. ^ دييز، ليز؛ دينوبورج، جان لويس؛ ديترين ، كلير (7 سبتمبر 2012). “الوقاية الاجتماعية من خلال إزالة الجثث عن بعد في النمل”. ناتورويسنشافتن . 99 (10): 833– 842. بيب كود : 2012NW .....99..833D . دوى : 10.1007/s00114-012-0965-6 . بميد 22955492 . S2CID 2158173 .  
  114. 1 2 صن، تشيان؛ تشو، شوغو (2013). " إدارة الجثث في الحشرات الاجتماعية" . المجلة الدولية للعلوم البيولوجية . 9 (3): 313-321 . doi : 10.7150/ijbs.5781 . PMC 3619097. PMID 23569436 .  
  115. ↑ فارجي-برينر، أليخاندرو ج.؛ إليزالدي، لوسيانا؛ فرنانديز-مارين، هيرموجينيس؛ أمادور-فارجاس، سابرينا (25 مايو 2016). "الحياة الاجتماعية والمخاطر الصحية: الظروف التطورية والبيئية الحالية تحدد إدارة النفايات لدى النمل القاطع للأوراق" . وقائع الجمعية الملكية ب: العلوم البيولوجية . 283 (1831) 20160625. doi : 10.1098/rspb.2016.0625 . PMC 4892804. PMID 27226469 .  
  116. ↑ ستارك، بي تي؛ بلاكي، كارولين أ؛ سيلي، توماس د. (23 مايو 2000). "الحمى في خلايا نحل العسل". ناتورفيسنشافتن . 87 ( 5): 229-231 . Bibcode : 2000NW.....87..229S . doi : 10.1007/s001140050709 . PMID 10883439. S2CID 42047405 .  
  117. ↑ تراغست، سيمون؛ ميترغر، باربرا؛ بارون، فانيسا؛ كونراد، ماتياس؛ أوجلفيغ، لاين ف.؛ كريمر، سيلفيا (2013). "النمل يُطهّر صغاره المعرضة للفطريات عن طريق امتصاص سمه ونشره عن طريق الفم" . علم الأحياء الحالي . 23 (1): 76-82 . Bibcode : 2013CBio...23...76T . doi : 10.1016/j.cub.2012.11.034 . PMID 23246409 . 
  118. ↑ ديكون، جيه دبليو (2005). بيولوجيا الفطريات ( الطبعة الرابعة). أكسفورد، المملكة المتحدة: دار بلاكويل للنشر. رقم ISBN  978-1-4051-3066-0.
  119. 1 2 هيوز، دبليو أو إتش؛ إيلنبرغ، جيه؛ بومسما، ​​جيه جيه (7 سبتمبر 2002). "المفاضلات في العيش الجماعي: انتقال العدوى ومقاومة الأمراض في النمل القاطع للأوراق" . وقائع الجمعية الملكية ب: العلوم البيولوجية . 269 (1502): 1811-1819 . doi : 10.1098/rspb.2002.2113 . PMC 1691100. PMID 12350269 .  
  120. 1 2 3 4 5 6 7 تراغست، سيمون؛ ميترغر، باربرا؛ بارون، فانيسا؛ كونراد، ماتياس؛ أوجلفيغ، لاين ف.؛ كريمر، سيلفيا (يناير 2013). "النمل يُطهّر صغاره المُعرّضة للفطريات عن طريق امتصاص سمّه ونشره عن طريق الفم" . علم الأحياء الحالي . 23 (1): 76-82 . Bibcode : 2013CBio...23...76T . doi : 10.1016/j.cub.2012.11.034 . PMID 23246409 . 
  121. ↑ ووكر، تي إن؛ هيوز، دبليو أو إتش (1 مايو 2009). "المناعة الاجتماعية التكيفية لدى النمل القاطع للأوراق" . رسائل علم الأحياء . 5 (4): 446-448 . doi : 10.1098/rsbl.2009.0107 . PMC 2781909. PMID 19411266 .  
  122. 1 2 أوجلفيج، إل في؛ كروناور، دي جي سي؛ شريمبف، أ؛ هاينز، ج؛ كريمر، إس. (5 مايو 2010). "الاستجابة السريعة لمسببات الأمراض في مجتمعات النمل تعتمد على التنوع الجيني العالي" . وقائع الجمعية الملكية ب: العلوم البيولوجية . 277 (1695): 2821-2828 . doi : 10.1098/ rspb.2010.0644 . PMC 2981995. PMID 20444720 .  
  123. ↑ أوكونو، ماساكي؛ تسوجي، كازوكي؛ ساتو، هيروكي؛ فوجيساكي، كينجي (15 يونيو 2011). "مرونة سلوك التنظيف ضد الفطر الممرض للحشرات Metarhizium anisopliae في نملة Lasius japonicus". مجلة علم السلوك . 30 (1): 23-27 . doi : 10.1007/s10164-011-0285-x . S2CID 15012161 . 
  124. ↑ ريبر، أ.؛ بورسيل، ج.؛ بوشيل، س.د.؛ بوري، ب.؛ شابويسات، م. (مايو 2011). " تعبير وتأثير التنظيف المضاد للفطريات في النمل" . مجلة علم الأحياء التطوري . 24 (5): 954-964 . doi : 10.1111/j.1420-9101.2011.02230.x . PMID 21306465. S2CID 6959899 .  
  125. 1 2 3 روزنغوس، ريبيكا ب.؛ شولتيس، كيلي ف.؛ يالونيتسكايا، آلا؛ بولمر، مارك س.؛ دوكومب، ويليام س.؛ بنسون، رايان و.؛ ثوتام، جون ب.؛ غودوي-كارتر، فيرونيكا (21 نوفمبر 2014). "إنزيمات بيتا-1،3-غلوكاناز المشتقة من الكائنات التكافلية في حشرة اجتماعية: تبادل منفعة يتجاوز التغذية" . مجلة فرونتيرز في علم الأحياء الدقيقة . 5 : 607. doi : 10.3389/fmicb.2014.00607 . PMC 4240165. PMID 25484878 .  
  126. ↑ غرايستوك، بيتر؛ هيوز، ويليام (24 أغسطس 2011). "مقاومة الأمراض لدى نملة النساج، بوليرهاكيس دايفس، ودور الغدد المنتجة للمضادات الحيوية" . علم البيئة السلوكي وعلم الأحياء الاجتماعي . 65 (12): 2319-2327 . Bibcode : 2011BEcoS..65.2319G . doi : 10.1007/s00265-011-1242-y . S2CID 23234351 . 
  127. ↑ يك، إس إتش؛ ناش، دي آر؛ جنسن، إيه بي؛ بومسما، ​​جيه جيه (22 أغسطس 2012). " تنظيم وخصوصية إفراز الغدة الميتابلورية المضادة للفطريات في النمل القاطع للأوراق" . وقائع الجمعية الملكية ب: العلوم البيولوجية . 279 (1745): 4215-4222 . doi : 10.1098/rspb.2012.1458 . PMC 3441083. PMID 22915672 .  
  128. ١ ٢ سبيفاك، مارلا؛ رويتر، غاري س. (نوفمبر ٢٠٠١). "مقاومة مرض تعفن الحضنة الأمريكي لدى خلايا نحل العسل المُرباة لسلوك صحي" . علم النحل . ٣٢ (٦): ٥٥٥-٥٦٥ . doi : 10.1051/apido:2001103 . hdl : 11299/182448 .
  129. ↑ لوريتو، راكيل ج.؛ هيوز، ديفيد ب. (16 أغسطس 2016). "المرض في المجتمع: الجثث المعدية تؤدي إلى انهيار مستعمرات النمل الفرعية" . PLOS ONE . 11 (8) e0160820. Bibcode : 2016PLoSO..1160820L . doi : 10.1371/journal.pone.0160820 . ISSN 1932-6203 . PMC 4986943. PMID 27529548 .   
  130. ↑ هاينز، يورغن؛ والتر، بارتوش (فبراير 2010). "النمل المحتضر يترك أعشاشه ليموت في عزلة اجتماعية" . علم الأحياء الحالي . 20 (3): 249-252 . Bibcode : 2010CBio...20..249H . doi : 10.1016/ j.cub.2009.12.031 . PMID 20116243. S2CID 10207273 .  
  131. ↑ بوس، ن.؛ ليفيفري، ت.؛ جنسن، أ.ب.؛ ديتوري، ب. (فبراير 2012). "النمل المريض يصبح غير اجتماعي" . مجلة علم الأحياء التطوري . 25 (2): 342-351 . doi : 10.1111/j.1420-9101.2011.02425.x . PMID 22122288. S2CID 43688892 .  
  132. ↑ جيفري، آمي سي؛ جيرنات، تيم؛ هاروود، جيان بي؛ جونز، بيريل إم؛ مورسيلي جيسي، ديزي؛ هاميلتون، آدم آر؛ بونينج، بريوني سي؛ توث، آمي إل؛ روبنسون، جين إي؛ دوليزال، آدم جي. (2020-05-12). "فيروس نحل العسل يُسبب تغيرات تعتمد على السياق في السلوك الاجتماعي للمضيف" . وقائع الأكاديمية الوطنية للعلوم . 117 (19): 10406-10413 . Bibcode : 2020PNAS..11710406G . doi : 10.1073 / pnas.2002268117 . ISSN 0027-8424 . PMC 7229666. PMID 32341145 .   
  133. ↑ باراتشي، ديفيد؛ فادا، أنطونيو؛ توريلازي، ستيفانو (ديسمبر 2012). "دليل على السلوك المطهر تجاه النحل البالغ المريض في خلايا نحل العسل". مجلة فسيولوجيا الحشرات . 58 (12): 1589-1596 . Bibcode : 2012JInsP..58.1589B . doi : 10.1016 / j.jinsphys.2012.09.014 . hdl : 2158/790327 . PMID 23068993. S2CID 38872403 .  
  134. ↑Waddington, Keith D.; Rothenbuhler, Walter C. (24 March 2015). "Behaviour Associated with Hairless-Black Syndrome of Adult Honeybees". Journal of Apicultural Research. 15 (1): 35–41. Bibcode:1976JApiR..15...35W. doi:10.1080/00218839.1976.11099831.
  135. ↑Woodrow, A. W.; Holst, E. C. (1 June 1942). "The Mechanism of Colony Resistance to American Foulbrood". Journal of Economic Entomology. 35 (3): 327–330. doi:10.1093/jee/35.3.327. ISSN 0022-0493.
  136. ↑Rosengaus, Rebeca B.; Traniello, James F. A. (1 January 2001). "Disease Susceptibility and the Adaptive Nature of Colony Demography in the Dampwood Termite Zootermopsis angusticollis". Behavioral Ecology and Sociobiology. 50 (6): 546–556. Bibcode:2001BEcoS..50..546R. doi:10.1007/s002650100394. JSTOR 4602004. S2CID 40423484.
  137. ↑Hughes, D. P.; Araújo, J. P. M.; Loreto, R. G.; Quevillon, L.; de Bekker, C.; Evans, H. C. (1 January 2016). "From So Simple a Beginning". Genetics and Molecular Biology of Entomopathogenic Fungi. Advances in Genetics. Vol. 94. pp. 437–469. doi:10.1016/bs.adgen.2016.01.004. ISBN 978-0-12-804694-4. PMID 27131331.
  138. ↑Loreto, Raquel G.; Elliot, Simon L.; Freitas, Mayara L. R.; Pereira, Thairine M.; Hughes, David P.; Chaline, Nicolas (18 August 2014). "Long-Term Disease Dynamics for a Specialized Parasite of Ant Societies: A Field Study". PLOS ONE. 9 (8) e103516. Bibcode:2014PLoSO...9j3516L. doi:10.1371/journal.pone.0103516. PMC 4136743. PMID 25133749.
  139. ↑Marikovsky, P. I. (June 1962). "On some features of behavior of the antsFormica rufa L. infected with fungous disease". Insectes Sociaux. 9 (2): 173–179. doi:10.1007/BF02224263. S2CID 26379556.
  140. ↑ ترانييلو، جيه إف إيه؛ روزنغوس، آر بي؛ سافوي، ك. (14 مايو 2002). "تطور المناعة لدى حشرة اجتماعية: دليل على تسهيل المجموعة لمقاومة الأمراض" . وقائع الأكاديمية الوطنية للعلوم . 99 (10): 6838-6842 . Bibcode : 2002PNAS...99.6838T . doi : 10.1073/pnas.102176599 . PMC 124490. PMID 12011442 .  
  141. ↑ أوجلفيج، لاين ف.؛ كريمر، سيلفيا (نوفمبر 2007). "الوقاية الاجتماعية: التفاعل الجماعي يعزز المناعة الجماعية في مستعمرات النمل" . علم الأحياء الحالي . 17 (22): 1967-1971 . Bibcode : 2007CBio...17.1967U . doi : 10.1016/j.cub.2007.10.029 . PMID 17980590. S2CID 17454661 .  
  142. 1 2 3 كونراد، ماتياس؛ فيليتا، ميغان ل.؛ ثيس، فابيان ج.؛ ستوك، ميريام؛ تراغست، سيمون؛ كلات، مارتينا؛ دريشر، فيرينا؛ مار، كارستن؛ أوجلفيج، لاين ف.؛ كريمر، سيلفيا (3 أبريل 2012). "الانتقال الاجتماعي للفطريات الممرضة يعزز المناعة النشطة في مستعمرات النمل" . مجلة PLOS Biology . 10 (4) e1001300. doi : 10.1371/journal.pbio.1001300 . PMC 3317912. PMID 22509134 .  
  143. ↑ هاميلتون، سي.؛ ليجون، بي تي؛ روزنغوس، آر بي (30 يونيو 2010). "التغذية الوقائية: المناعة الاجتماعية في نملة النجار كامبونوتوس بنسلفانيكوس" . رسائل علم الأحياء . 7 (1): 89-92 . doi : 10.1098/rsbl.2010.0466 . PMC 3030872. PMID 20591850 .  
  144. ↑ ليو، لونغ؛ لي، غانغهوا؛ صن، بنغدونغ؛ لي، تشاوليانغ؛ هوانغ، تشيويينغ (13 أكتوبر 2015). " التحقق التجريبي والأساس الجزيئي للتحصين الفعال ضد مسببات الأمراض الفطرية في النمل الأبيض" . التقارير العلمية . 5 15106. Bibcode : 2015NatSR...515106L . doi : 10.1038/srep15106 . PMC 4602225. PMID 26458743 .  
  145. ↑Schmid-Hempel, Paul; Schmid-Hempel, Regula (1993-01-01). "Transmission of a Pathogen in Bombus terrestris, with a Note on Division of Labour in Social Insects". Behavioral Ecology and Sociobiology. 33 (5): 319–327. Bibcode:1993BEcoS..33..319S. doi:10.1007/bf00172930. JSTOR 4600887. S2CID 24630895.
  146. ↑Schmid-Hempel, Paul; Schmid-Hempel, Regula (November 1993). "Transmission of a pathogen in Bombus terrestris, with a note on division of labour in social insects". Behavioral Ecology and Sociobiology. 33 (5). Bibcode:1993BEcoS..33..319S. doi:10.1007/BF00172930. S2CID 24630895.
  147. ↑Pie, Marcio R.; Rosengaus, Rebeca B.; Traniello, James F.A. (January 2004). "Nest architecture, activity pattern, worker density and the dynamics of disease transmission in social insects". Journal of Theoretical Biology. 226 (1): 45–51. Bibcode:2004JThBi.226...45P. doi:10.1016/j.jtbi.2003.08.002. PMID 14637053.
  148. ↑Mersch, D. P.; Crespi, A.; Keller, L. (18 April 2013). "Tracking Individuals Shows Spatial Fidelity Is a Key Regulator of Ant Social Organization"(PDF). Science. 340 (6136): 1090–1093. Bibcode:2013Sci...340.1090M. doi:10.1126/science.1234316. PMID 23599264. S2CID 27748253.
  149. ↑Scholl, Jacob; Naug, Dhruba (9 June 2011). "Olfactory discrimination of age-specific hydrocarbons generates behavioral segregation in a honeybee colony". Behavioral Ecology and Sociobiology. 65 (10): 1967–1973. Bibcode:2011BEcoS..65.1967S. doi:10.1007/s00265-011-1206-2. S2CID 43314500.
  150. ↑ نوج، دروبا؛ كامازين، سكوت (أبريل 2002). "دور تنظيم المستعمرة في نقل مسببات الأمراض في الحشرات الاجتماعية". مجلة البيولوجيا النظرية . 215 (4): 427-439 . Bibcode : 2002JThBi.215..427N . doi : 10.1006/jtbi.2001.2524 . PMID 12069487 .